張 爽, 邵琪琪, 耿海洋, 蘇松坤(.福建農(nóng)林大學(xué)蜂學(xué)學(xué)院；2.福建農(nóng)林大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，福建 福州 350002)

蜂王漿對(duì)尾靜脈注射4T1細(xì)胞小鼠抗氧化能力的影響

張 爽1,2, 邵琪琪1, 耿海洋1, 蘇松坤1
(1.福建農(nóng)林大學(xué)蜂學(xué)學(xué)院；2.福建農(nóng)林大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，福建 福州 350002)

探討蜂王漿對(duì)尾靜脈注射4T1細(xì)胞小鼠的抗氧化和免疫力的影響.將4T1細(xì)胞或其與蜂王漿的混合物通過(guò)尾靜脈注射入小鼠體內(nèi)，ELISA法檢測(cè)蜂王漿對(duì)小鼠血清、肝臟和腎臟中與抗氧化能力相關(guān)的指標(biāo)及血清中和免疫力相關(guān)細(xì)胞因子水平的影響.結(jié)果表明，和模型對(duì)照組相比，蜂王漿(50、100 mg·mL-1)可以顯著提高小鼠血清內(nèi)T-AOC、IFN-α(P<0.05)水平，降低IL-4的水平(P<0.05)；蜂王漿劑量為50 mg·mL-1時(shí)，IFN-γ的含量顯著增加(P<0.05).蜂王漿(100 mg·mL-1)顯著提高腎臟中T-AOC的水平(P<0.05).可見(jiàn)，蜂王漿可以改善尾靜脈注射4T1細(xì)胞小鼠的抗氧化能力和免疫力.

蜂王漿; 4T1細(xì)胞; 免疫力; 抗氧化

Abstract: To explore the antioxidant and immune efficacy of royal jelly, mice were injected with 4T1 cells (control) or its mixture with royal jelly through vein in tail. ELISA method was used to detect indicators associated with antioxidant capacity in serum, liver and kidney, and serum cytokines related to immune system. The results showed that comparing with the control group, interleukin-4 (IL-4) level in royal jelly group decreased significantly (P<0.05) while interferon-α (IFN-α) level and total antioxidant capacity (T-AOC) notably surged (P<0.05). In addition, interferon-γ (IFN-γ) level significantly improved (P<0.05) when royal jelly was at the dose of 50 mg·mL-1, but T-AOC in kidney was notably improved only at the dose of 100 mg·mL-1(P<0.01). It is concluded that royal jelly improved the immunity and antioxidant capacity of mice injected with 4T1 cells though vein in tail.

Keywords: royal jelly; 4T1 cells; immunity; antioxidant capacity

蜂王漿是由哺育蜂咽下腺與上顎腺分泌的一種特殊乳漿狀物質(zhì)，用于飼喂蜂王及3日齡以內(nèi)幼蟲(chóng)，藥食同源.新鮮蜂王漿中含60%～70%的水分，3%～8%的脂類，10-HDA的含量不低于1.4%，9%～18%的蛋白，3%～13%果糖，4%～8%葡萄糖，還有微量元素、礦物質(zhì)等[1].國(guó)內(nèi)外的研究者對(duì)蜂王漿做了許多研究，發(fā)現(xiàn)蜂王漿具有多種藥理活性，如抑菌、抗氧化、提高機(jī)體免疫力、抗癌等[2].

乳腺癌是最常見(jiàn)的一種惡性腫瘤，并隨著病情的發(fā)展可轉(zhuǎn)移到骨、肺、肝及腦等組織.移植瘤乳腺癌模型、乳腺癌細(xì)胞系及轉(zhuǎn)基因工程小鼠常用于乳腺癌肺轉(zhuǎn)移模型，而尾靜脈、皮下和乳墊原位是移植瘤乳腺癌模型常用的接種部位.尾靜脈注射4T1細(xì)胞，可以通過(guò)血行轉(zhuǎn)移到遠(yuǎn)處，并形成轉(zhuǎn)移灶.將MDA-MB-231人的乳腺癌細(xì)胞通過(guò)尾靜脈注射入裸鼠內(nèi)，通過(guò)活體內(nèi)光學(xué)成像和熒光兩種技術(shù)觀察到，MDA-MB-231細(xì)胞隨著靜脈循環(huán)主要滯留在肺部，在肺部形成病灶并長(zhǎng)大增多[3].Li et al[4]把人的臍帶間充質(zhì)基質(zhì)細(xì)胞(UC-MSCs)通過(guò)尾靜脈的方式注入到放射性脊髓病變的大鼠，Li et al[5]把小鼠乳腺癌4T1細(xì)胞也通過(guò)尾靜脈的方式注入到小鼠體內(nèi)建立肺轉(zhuǎn)移模型.在BALB/c小鼠中，4T1細(xì)胞的生長(zhǎng)與轉(zhuǎn)移的情況與乳腺癌在人體中生長(zhǎng)非常相似，是研究人Ⅳ期乳腺癌的合適動(dòng)物模型[6].

而關(guān)于通過(guò)尾靜脈注射蜂王漿與4T1細(xì)胞混合物，蜂王漿對(duì)小鼠的影響作用鮮有報(bào)道.本文將蜂王漿與4T1細(xì)胞的混合物通過(guò)尾靜脈注射入小鼠，檢測(cè)蜂王漿對(duì)小鼠血清、肝臟和腎臟中與抗氧化相關(guān)的指標(biāo)和血清中與免疫力相關(guān)的細(xì)胞因子水平，為更好地開(kāi)發(fā)利用蜂王漿提供理論基礎(chǔ).

1 材料

蜂王漿：浙江杭州，油菜漿；使用前保存于-20 ℃.

細(xì)胞株：小鼠乳腺癌細(xì)胞(4T1)，購(gòu)自中國(guó)科學(xué)院上海生科院細(xì)胞資源中心，用含10%胎牛血清的1640培養(yǎng)液培養(yǎng)，置于37℃、5% CO2培養(yǎng)箱中培養(yǎng).每天更換培養(yǎng)液，2天傳代1次，試驗(yàn)所用的細(xì)胞均處于對(duì)數(shù)生長(zhǎng)期，且存活細(xì)胞百分率均在95%以上(臺(tái)盼藍(lán)染色法).

動(dòng)物：BALB/c純系小鼠，雌性，4周齡，購(gòu)自上海斯萊克實(shí)驗(yàn)動(dòng)物有限責(zé)任公司，許可證號(hào)：SCXK(滬2012-0002).小鼠飼養(yǎng)于福建醫(yī)科大學(xué)動(dòng)物實(shí)驗(yàn)中心的SPF級(jí)動(dòng)物房中，環(huán)境清潔、通風(fēng)良好，自由飲食.適應(yīng)1周后，開(kāi)始灌胃.

2 方法

2.1 乳腺移植瘤模型的建立及實(shí)驗(yàn)動(dòng)物分組

小鼠乳腺癌模型的建立：取對(duì)數(shù)期生長(zhǎng)的4T1細(xì)胞，用0.25%胰蛋白酶消化2～3 min，培養(yǎng)液終止消化，1000 r·min-1低速離心3 min后去掉上清液，然后用PBS制成細(xì)胞懸液，調(diào)整細(xì)胞濃度為1×105個(gè)·mL-1.無(wú)菌條件下，用l mL注射器將腫瘤細(xì)胞或與蜂王漿的混合液通過(guò)尾靜脈注射入小鼠體內(nèi)[7]，分為正常組，模型對(duì)照組，蜂王漿低、高劑量組，即50、100 mg·mL-1，每組8只.再繼續(xù)飼養(yǎng)21天后，全部處死.

2.2 試驗(yàn)樣本采集

2.2.1 血清的采集 末次給藥后，禁食不禁水，24 h后，將各組小鼠摘眼球取血并分離血清.處死實(shí)體瘤小鼠以前，摘除小鼠右眼球，取血，血樣置于1.5 mL離心管中，室溫靜置1 h，3 000 r·min-1離心10 min，小心吸取上層血清，避免紅細(xì)胞吸入.分裝，-80 ℃保存，以備后續(xù)檢測(cè).

2.2.2 組織的收集 取血后，處死小鼠，快速取出肝、腎、胸腺和脾臟組織并稱重，肝和腎貯存于-80 ℃，檢測(cè)其抗氧化能力.

2.3 蜂王漿對(duì)小鼠血清中細(xì)胞因子水平的測(cè)定

分別取各組鼠血清，按照相應(yīng)ELISA試劑盒說(shuō)明書(shū)測(cè)定血清中Th1細(xì)胞因子：IFN-r、IFN-a、IL-2及Th2細(xì)胞因子：IL-4、IL-10.

2.4 蜂王漿對(duì)小鼠血清抗氧化能力的影響

分別取各組小鼠血清，按照相應(yīng)試劑盒說(shuō)明書(shū)測(cè)定血清中總抗氧化能力(T-AOC)、超氧化物歧化酶(SOD)和丙二醛(MDA)含量.

2.5 蜂王漿對(duì)小鼠肝、腎組織抗氧化能力的影響

取各組荷瘤裸鼠肝、腎組織，于冷的生理鹽水中勻漿，離心，得10%組織勻漿液.按照相應(yīng)試劑盒說(shuō)明書(shū)檢測(cè)SOD、T-AOC及谷胱甘肽還原酶(GR)的活性.

2.6 統(tǒng)計(jì)分析

利用spss 17.0軟件中單因素方差分析方法的Turkey′s post hoc test對(duì)所得到的數(shù)據(jù)進(jìn)行處理分析.結(jié)果表示為平均值±SD.

3 結(jié)果

3.1 蜂王漿對(duì)尾靜脈注射小鼠臟器的影響

由表1可知，蜂王漿低、高劑量組小鼠的胸腺重量均比正常組顯著增加(P<0.05)，蜂王漿低劑量組小鼠的胸腺重量與模型對(duì)照組無(wú)顯著差異.蜂王漿低、高劑量組小鼠的脾重量與正常組的無(wú)顯著差異，而比模型對(duì)照組顯著降低(P<0.05).模型對(duì)照組，蜂王漿低、高劑量組的小鼠肝重量比正常組均顯著增加(P<0.05)，但模型對(duì)照組小鼠的肝重量與蜂王漿低、高劑量組無(wú)顯著差異.由此可見(jiàn)，對(duì)于尾靜脈注射4T1細(xì)胞的小鼠，蜂王漿具有保護(hù)脾的作用，而對(duì)其他器官并無(wú)顯著影響.

表1 蜂王漿對(duì)小鼠臟器重量的影響(胸腺、脾、腎、肝)1)Table 1 Effect of royal jelly on the organs weight(thymus, spleen, kidney and liver) of mice

1)n=8，與正常組比較，*表示P<0.05；與模型對(duì)照組比較，Δ表示P<0.05.

3.2 血清中細(xì)胞因子水平的檢測(cè)

從表2可以看出，蜂王漿低、高劑量組小鼠血清中的IL-2、IL-10與模型對(duì)照組并無(wú)顯著差異.蜂王漿低、高劑量組小鼠血清中IL-4的含量與和正常組無(wú)顯著差異，但是比模型對(duì)照組顯著降低(P<0.05).蜂王漿低、高劑量組小鼠血清中IFN-α的含量與正常組無(wú)顯著差異，但是比模型對(duì)照組顯著增加(P<0.05).蜂王漿低劑量組小鼠血清中IFN-γ的含量顯著高于正常組(P<0.05)和模型對(duì)照組(P<0.05)，而高劑量組雖無(wú)顯著差異，但也有增加的趨勢(shì).這使免疫調(diào)節(jié)的Th1/Th2比例增大，利于Th1，有利于小鼠免疫力的提高，增強(qiáng)抗腫瘤的能力.

表2 蜂王漿對(duì)小鼠血清中細(xì)胞因子的影響1)Table 2 Effect of royal jelly on the serum cytokine level of mice

1)n=8，與正常組比較，*表示P<0.05；與模型對(duì)照組比較，Δ表示P<0.05.

3.3 血清中抗氧化能力的檢測(cè)

從表3可以看出，蜂王漿低、高劑量組小鼠血清中SOD、MDA的含量和模型對(duì)照組均無(wú)顯著差異.蜂王漿低、高劑量組小鼠血清中T-AOC的含量比正常組(P<0.05)、模型對(duì)照組(P<0.05)均顯著增加.這說(shuō)明，蜂王漿和4T1細(xì)胞混合注射入小鼠，有利于提高小鼠的抗氧化能力.

表3 蜂王漿對(duì)小鼠血清中抗氧化相關(guān)指標(biāo)的影響1)Table 3 Effect of royal jelly on the antioxidant of the serum in mice

1)n=8，與正常組比較，*表示P<0.05；與模型對(duì)照組比較，Δ表示P<0.05.

3.4 肝、腎中抗氧化能力的檢測(cè)

由表4可知，蜂王漿低、高劑量組小鼠肝臟中的T-AOC、SOD及GR與模型對(duì)照組均無(wú)顯著作用；僅蜂王漿高劑量組小鼠腎中的T-AOC比正常組(P<0.05)、模型對(duì)照組(P<0.05)顯著增加，且SOD的含量與正常組無(wú)顯著差異.這說(shuō)明，蜂王漿有助于提高腎中T-AOC與SOD的水平.

4 討論

提高機(jī)體免疫力是一種重要的抗癌機(jī)制，如增強(qiáng)巨噬細(xì)胞的吞噬能力，促進(jìn)NK、LAK細(xì)胞的活性及對(duì)機(jī)體內(nèi)T、B細(xì)胞的影響，使機(jī)體的體液免疫、細(xì)胞免疫和非特異性免疫共同發(fā)揮抗腫瘤的作用[8].脾和胸腺是體液和細(xì)胞免疫的重要器官，但是免疫器官的重量并不是一個(gè)精確的免疫功能指標(biāo)[9]，蜂王漿對(duì)免疫器官的作用需要進(jìn)一步研究.宿主的免疫調(diào)節(jié)能夠抑制腫瘤的生長(zhǎng)，因此免疫治療作為治療癌癥的輔助手段.抗腫瘤的免疫調(diào)節(jié)作用取決于T細(xì)胞[10].輔助性T細(xì)胞(Th細(xì)胞)，能分泌多種細(xì)胞因子.根據(jù)它們所分泌的細(xì)胞因子可分為4個(gè)亞型，即Th0、Th1、Th2、Th3.Th1細(xì)胞亞群主要分泌IL-2、IFN-r及TNF-β，它們可參與細(xì)胞免疫，介導(dǎo)細(xì)胞毒與局部炎癥相關(guān)的免疫應(yīng)答并可輔助抗體的生產(chǎn)，有較強(qiáng)的抗腫瘤活性，與抗血管生成相關(guān).Th2細(xì)胞亞群刺激B細(xì)胞增殖并產(chǎn)生免疫球蛋白抗體，主要分泌IL-4、IL-5、IL-6、IL-10，這些細(xì)胞因子均可抑制機(jī)體抗腫瘤免疫應(yīng)答的作用[8].所以當(dāng)Th1型細(xì)胞占優(yōu)勢(shì)時(shí)，機(jī)體處于良好的抗腫瘤狀態(tài)；當(dāng)Th2型細(xì)胞占優(yōu)勢(shì)時(shí)，則利于腫瘤的發(fā)展.ver et al[11]用不同的方式給予CBA小鼠和Y59大鼠蜂王漿.通過(guò)測(cè)定免疫球蛋白、血小板細(xì)胞數(shù)、淋巴組織的重量等指標(biāo)，蜂王漿具有免疫調(diào)節(jié)特性.OkamotoI et al[12]通過(guò)試驗(yàn)篩選出蜂王漿中抗過(guò)敏因子，即MRJP3，并發(fā)現(xiàn)它除了能抑制IL-4的產(chǎn)生外，還可提高免疫力，具有較高的抗原性，能夠抑制免疫小鼠血清中anti-OVA-IgE和IgG的濃度的升高，表明MRJP3在體內(nèi)外均有增強(qiáng)機(jī)體免疫力的功能.蜂王漿低、高劑量組小鼠血清中的IL-4水平顯著比對(duì)照組中的降低，同時(shí)蜂王漿組的IFN-a水平比模型對(duì)照組顯著增加，而僅蜂王漿低劑量組中的IFN-r比模型對(duì)照組顯著增加，這說(shuō)明小鼠的免疫力有益于Th1型細(xì)胞分泌因子的表達(dá)，即向抑制腫瘤生長(zhǎng)的方向發(fā)展.

表4 蜂王漿對(duì)小鼠肝臟和腎中與抗氧化相關(guān)指標(biāo)的影響1)Table 4 Effect of royal jelly on the antioxidant capacity of liver and kidney in mice

1)n=8，與正常組比較，*表示P<0.05；與模型對(duì)照組比較，Δ表示P<0.05.

許多具有抗氧化的食物，如白藜蘆醇[13]、野生苦菜[14]、茶葉、姜黃、葡萄等都具有很好的抗腫瘤能力.對(duì)于氧自由基，細(xì)胞天然的防御系統(tǒng)是有抗氧化酶系統(tǒng)組成，包括SOD、谷胱甘肽S轉(zhuǎn)移酶(GST)和非酶抗氧化系統(tǒng)如還原型谷胱甘肽(GSH)、抗壞血酸(vitamin C)和生育酚(vitamin E)[15].氧化應(yīng)激對(duì)于腫瘤抑制基因的突變所誘導(dǎo)的乳腺癌病因有著重要的作用[16].抗氧化抗癌藥物的使用，能夠促進(jìn)清除細(xì)胞內(nèi)有害自由基的天然抗氧化分子的研究.女性通過(guò)飲食如黃酮類使身體獲得一個(gè)好的抗氧化水平，可以降低機(jī)體的氧化應(yīng)激水平，防止乳腺癌[15].已有很多關(guān)于蜂王漿抗氧化的研究，如：蜂王漿通過(guò)提高肝中的總抗氧化能力、過(guò)氧化氫酶、丙氨酸氨基轉(zhuǎn)移酶、天冬氨酸氨基轉(zhuǎn)移酶和堿性磷酸酶的含量，能夠改善羥甲雄酮所誘導(dǎo)的肝損傷狀況[17]；蜂王漿和維生素協(xié)同給予腹腔注射苯肼的小鼠，小鼠血清中T-AOC的水平顯著提高，并改善精子的質(zhì)量[18]；蜂王漿可以通過(guò)提高GSH、GST、谷胱甘肽過(guò)氧化物酶(GSH-Px)及SOD的水平，改善由環(huán)磷酰胺引起的氧化損傷及凋亡作用[19].抗氧化劑能夠減小DNA受損的機(jī)率，即具有保護(hù)DNA的能力，因此抗氧化劑具有防止乳腺癌的作用[20].本研究中，蜂王漿組小鼠血清的SOD含量雖與模型對(duì)照組無(wú)顯著差異，但是均比模型組高，這說(shuō)明蜂王漿有提高血清中SOD的趨勢(shì).向紫杉酚誘導(dǎo)的睪丸損傷模型小鼠灌胃蜂王漿，發(fā)現(xiàn)蜂王漿低劑量組小鼠睪丸中MDA的含量與模型對(duì)照組無(wú)顯著差異，而蜂王漿高、低劑量有顯著差異，并且灌胃蜂王漿的正常小鼠睪丸中MDA含量與正常小鼠組和模型組都沒(méi)有顯著差異[21].因此，在本試驗(yàn)中，可能是因?yàn)榉渫鯘{的劑量不夠大或者是因?yàn)榻o予蜂王漿的方式不同而產(chǎn)生的代謝物不同，從而使小鼠血清中MDA和SOD的水平與模型組無(wú)顯著差異.蜂王漿組小鼠血清中的T-AOC水平顯著提高.在肝腎組織中，僅蜂王漿高劑量組中腎的T-AOC水平顯著提高，其他均無(wú)顯著差異.這說(shuō)明蜂王漿在一定程度上提高了此模型小鼠的抗氧化能力.并有研究者推測(cè)多酚類物質(zhì)可能是賦予蜂王漿抗氧化的物質(zhì)[22].

本文僅利用ELIAS的方法檢測(cè)了血清、肝和腎中一些和抗氧化與免疫力相關(guān)的指標(biāo)，但是蜂王漿如何作用于4T1細(xì)胞及在小鼠體內(nèi)轉(zhuǎn)移的機(jī)制，如各免疫因子基因的調(diào)控表達(dá)及其相互作用還不清楚.隨著免疫學(xué)、分子生物學(xué)及測(cè)序技術(shù)的不斷發(fā)展，蜂王漿必將會(huì)更好地服務(wù)于人類的健康事業(yè).

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(責(zé)任編輯:吳顯達(dá))

Theantioxidanteffectofroyaljellyonmiceinjectedwith4T1cellsthroughveinintail

ZHANG Shuang1,2, SHAO Qiqi1, GENG Haiyang1, SU Songkun1
(1.College of Bee Science; 2.College of Life Science, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou, Fujian 350002, China)

R392.9; S87

A

1671-5470(2017)05-0557-05

10.13323/j.cnki.j.fafu(nat.sci.).2017.05.013

2017-02-26

2017-04-29

現(xiàn)代農(nóng)業(yè)產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系建設(shè)專項(xiàng)資金資助(CARS-45-KXJ3).

張爽(1986-)，女，博士研究生.研究方向：蜂產(chǎn)品應(yīng)用與加工.Email：zhsh_0925@163.com.通訊作者蘇松坤(1970-)，男，研究員，博士生導(dǎo)師.研究方向：蜜蜂科學(xué).Email：susongkun@zju.edu.cn.