沈瑞昌,徐 明,方長(zhǎng)明,陳家寬,*

1 南昌大學(xué)生命科學(xué)研究院流域生態(tài)學(xué)研究所,南昌 330031 2 復(fù)旦大學(xué)生物多樣性科學(xué)研究所,上海 200433 3 南昌大學(xué)鄱陽湖環(huán)境與資源利用教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,南昌 330031 4 江西鄱陽湖濕地生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家定位觀測(cè)研究站,南昌 330038 5 中國(guó)科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所生態(tài)系統(tǒng)網(wǎng)絡(luò)觀測(cè)與模擬重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,北京 100101

隨著全球變暖影響的不斷加深和巴黎氣候協(xié)議的正式生效,共同控制和減緩全球變暖的危害已經(jīng)成為全人類的共識(shí)[1]。為制定合理的減排政策,人們迫切需要準(zhǔn)確模擬和預(yù)測(cè)全球變暖與地球生態(tài)系統(tǒng)間的相互影響。陸地生態(tài)系統(tǒng)對(duì)全球變暖的反饋?zhàn)饔米鳛槠渲械年P(guān)鍵過程,也成為目前生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)[2-4]。長(zhǎng)期以來,人們普遍認(rèn)為土壤呼吸將隨著溫度升高而持續(xù)地增長(zhǎng),從而對(duì)全球變暖產(chǎn)生正反饋[5]。這一機(jī)制廣泛運(yùn)用于現(xiàn)有的各類地球系統(tǒng)模型,使人們對(duì)21世紀(jì)末全球氣溫的預(yù)期提高了近1.5℃[6-7]。但是,許多野外長(zhǎng)期加熱實(shí)驗(yàn)沒有支持該機(jī)制,因?yàn)樵鰷卮胧?duì)土壤呼吸的促進(jìn)作用并不持久[8-9]。這些結(jié)果引起了學(xué)術(shù)界的激烈討論。一種觀點(diǎn)認(rèn)為加熱效應(yīng)降低是由增溫的間接作用引起,如增溫樣地內(nèi)易分解碳的降低限制了升溫對(duì)微生物呼吸的促進(jìn)作用[9-10]。同時(shí),部分學(xué)者認(rèn)為這一現(xiàn)象還可能與微生物呼吸的“熱適應(yīng)性”有關(guān)[11-12]。它是指氣候變暖后土壤微生物主動(dòng)降低生理活性以提高其在高溫環(huán)境中的適宜度,從而減緩表觀土壤呼吸量的上升[13]。也就是說,土壤微生物群落不僅僅會(huì)被動(dòng)響應(yīng)全球變暖,而且還會(huì)主動(dòng)改變自己以適應(yīng)高溫環(huán)境[14-15]。

考慮到土壤碳庫對(duì)全球氣候變暖過程的巨大影響,生態(tài)學(xué)家在最近20年間對(duì)土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性進(jìn)行了大量研究,但是他們對(duì)土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性是否真實(shí)存在還有分歧。一些學(xué)者認(rèn)為土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性建立在經(jīng)典生物學(xué)的熱適應(yīng)性理論之上,有著堅(jiān)實(shí)的分子調(diào)控和酶活性基礎(chǔ)[15-16]。他們也嘗試在野外加熱或室內(nèi)培養(yǎng)等實(shí)驗(yàn)中尋找土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的直接證據(jù)[17-18]。事實(shí)上,采用單位土壤微生物量的呼吸量等指標(biāo),人們已經(jīng)證明森林[19]、草地[12]和近北極荒地[18]等生態(tài)系統(tǒng)的土壤微生物物種或群落的呼吸作用能夠表現(xiàn)出明顯的熱適應(yīng)性。然而,還有許多學(xué)者不認(rèn)同或在實(shí)驗(yàn)中未發(fā)現(xiàn)土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性[20-21]。例如Schindlbacher 等[22]發(fā)現(xiàn)9年的4℃增溫沒有使奧地利成熟森林的土壤微生物呼吸表現(xiàn)出熱適應(yīng)性。千差萬別的結(jié)果制約著人們對(duì)土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的認(rèn)識(shí),也妨礙了人們對(duì)陸地生態(tài)系統(tǒng)反饋?zhàn)饔玫哪M。

本文試圖綜合現(xiàn)有的文獻(xiàn),總結(jié)土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性相關(guān)的概念、理論和實(shí)驗(yàn)證據(jù)、機(jī)理以及爭(zhēng)議,分析引起爭(zhēng)議的原因,并指出未來的重點(diǎn)研究方向,為預(yù)測(cè)未來的氣候變化趨勢(shì)以及制定區(qū)域和全球的溫室氣體排放政策提供理論依據(jù)。

1 土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性現(xiàn)象與概念

土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的想法來源于長(zhǎng)期野外觀測(cè)實(shí)驗(yàn)中生態(tài)系統(tǒng)呼吸及土壤呼吸的熱適應(yīng)性[23]。例如,Oechel等[11]指出由于氣溫的升高(平均每年增0.05℃)阿拉斯加北極極地地區(qū)從1980年代開始由碳匯轉(zhuǎn)變?yōu)樘荚?但是其碳源強(qiáng)度逐漸減小,并在1992年之后的夏季又轉(zhuǎn)為碳匯。作者認(rèn)為這一現(xiàn)象可能與生態(tài)系統(tǒng)的熱適應(yīng)性有關(guān)。Luo等[12]發(fā)現(xiàn)經(jīng)過1年的～2℃增溫后草地生態(tài)系統(tǒng)的土壤呼吸沒有明顯增加,他們將其歸因于土壤呼吸熱適應(yīng)性引起的溫度敏感性下降。雖然這些研究能否真正反映生態(tài)系統(tǒng)或土壤呼吸的熱適應(yīng)性還存在爭(zhēng)議,但是土壤微生物呼吸作為生態(tài)系統(tǒng)呼吸及土壤呼吸的重要組成部分,其熱適應(yīng)性還是因此受到了廣泛關(guān)注[24]。

隨著土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性研究的深入,人們對(duì)它的概念產(chǎn)生了兩種不同的理解,即表觀熱適應(yīng)性與內(nèi)在熱適應(yīng)性[13]。一些學(xué)者將長(zhǎng)期實(shí)驗(yàn)中增溫不再促進(jìn)土壤微生物呼吸這一現(xiàn)象統(tǒng)稱為土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性[12, 25]。不過,這種現(xiàn)象只是一種表觀的熱適應(yīng)性,引起它的因素非常多。長(zhǎng)期加熱措施既可以對(duì)土壤微生物群落產(chǎn)生直接效應(yīng),降低土壤微生物的生理活性；還可以通過改變土壤有機(jī)質(zhì)、水分和營(yíng)養(yǎng)元素等方式間接地降低土壤微生物群落的呼吸作用[13, 20]。事實(shí)上,生物學(xué)上的適應(yīng)性往往指生物通過調(diào)整自身組成或結(jié)構(gòu)以提高其適宜度的現(xiàn)象[13, 16],它顯然不包括加熱的間接作用。因此,部分學(xué)者僅將實(shí)驗(yàn)增溫對(duì)土壤微生物群落產(chǎn)生的直接效應(yīng),即土壤微生物通過調(diào)整自身的生理活性使呼吸作用下降的現(xiàn)象稱之為土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性。這就是所謂的土壤微生物呼吸內(nèi)在熱適應(yīng)性[15, 26]。在沒有特別指明的情況下,本文所提及的熱適應(yīng)性均特指內(nèi)在熱適應(yīng)性。

生物的熱適應(yīng)性通常被區(qū)分為兩種類型：馴化(acclimation)和適應(yīng)(adaptation)。前者指生物通過改變其生理特征和表型可塑性來適應(yīng)外界溫度變化；而后者表示生物通過基因型的改變來適應(yīng)溫度變化[16]。通過對(duì)微生物菌株的培養(yǎng)分析,科學(xué)家們發(fā)現(xiàn)微生物的熱適應(yīng)性也存在著這兩種類型[27-28]。然而土壤微生物群落極其復(fù)雜,其中99%的微生物物種至今都不能被培養(yǎng)[29]。人們很難知道土壤微生物群落通過何種方式適應(yīng)高溫環(huán)境。本文在此并不嚴(yán)格區(qū)分這兩種熱適應(yīng)方式,這里的熱適應(yīng)性指的是兩種熱適應(yīng)方式的綜合效應(yīng)。

2 土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的理論與實(shí)驗(yàn)證據(jù)

土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性實(shí)質(zhì)上是土壤微生物功能在群落尺度上對(duì)環(huán)境溫度變化的適應(yīng)性,有著深厚的生物學(xué)和生態(tài)學(xué)基礎(chǔ)。通過對(duì)微生物模式物種(大腸桿菌Escherichiacoli)或其他菌株的培養(yǎng),科學(xué)家們很早就發(fā)現(xiàn)微生物能夠通過改變自身生理和遺傳特征降低生理活性以提高其在高溫環(huán)境中的適宜度[30]。例如,恒黏適應(yīng)理論(Homeoviscous adaptation theory)認(rèn)為微生物能夠通過改變生物膜結(jié)構(gòu)(脂肪酸長(zhǎng)度、不飽和鍵和支鏈數(shù)目等)以提高基質(zhì)利用效率和降低生理活性[31-32]；生活于不同溫度下的微生物能產(chǎn)生不同活性的同工酶,從而使生物酶的催化效率在環(huán)境溫度下達(dá)到最優(yōu)[33-34]；不同溫度下培養(yǎng)的微生物菌株能夠產(chǎn)生和積累大量的基因突變,從而使其呼吸作用下降[27, 35]。土壤微生物群落也可以通過調(diào)整其生長(zhǎng)速度產(chǎn)生熱適應(yīng)性。例如,Bárcenas-Moreno等[36]、Rousk等[37]以及Birgander等[38]的研究以土壤微生物群落最佳或最低生長(zhǎng)溫度為指標(biāo)證明了土壤微生物生長(zhǎng)速率的熱適應(yīng)性。此外,許多研究表明動(dòng)植物呼吸作用也能夠表現(xiàn)出熱適應(yīng)性[39-41]。

上述理論基礎(chǔ)只是一些間接證據(jù),科學(xué)家們還試圖找到土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的直接實(shí)驗(yàn)證據(jù)。參考傳統(tǒng)研究方法,學(xué)者們也通過分離培養(yǎng)途徑分析了許多土壤微生物物種(以各類真菌物種為主)呼吸作用的熱適應(yīng)性,并得到了正面的結(jié)果。例如,Lange和Green[42]發(fā)現(xiàn)5種地衣真菌的呼吸作用展示了對(duì)季節(jié)溫度變化的熱適應(yīng)性,夏季和冬季的Cladoniaconvoluta同樣放在5℃下培養(yǎng)時(shí)其呼吸作用相差數(shù)10倍,但在各自環(huán)境的室溫培養(yǎng)時(shí)其呼吸作用幾乎相當(dāng)。Heinemeyer等[43]報(bào)道稱,剛開始時(shí)6℃加熱使叢枝菌根菌Glomusmosseae的呼吸作用明顯增加,但是兩星期后其呼吸速率與對(duì)照的差異變得不顯著,單位菌絲的呼吸量則下降37.5%,顯示該菌株的呼吸作用具有熱適應(yīng)性。Malcolm 等[14]對(duì)12種菌根真菌進(jìn)行培養(yǎng),發(fā)現(xiàn)其中3種真菌能夠在7 d之內(nèi)就表現(xiàn)出明顯的熱適應(yīng)性,因?yàn)楦邷?23℃)培養(yǎng)菌株在同一溫度下比低溫(11℃或17℃)培養(yǎng)菌株的呼吸作用要低20%—45%。Crowther和Bradford[17]則發(fā)現(xiàn)5種廣泛分布的腐生真菌能夠在溫度變化10 d之內(nèi)表現(xiàn)出呼吸作用的熱適應(yīng)性。

有些研究嘗試?yán)斫馔寥牢⑸锶郝浜粑饔玫臒徇m應(yīng)性,其難點(diǎn)在于如何消除其他因子對(duì)微生物群落呼吸作用的影響。土壤微生物呼吸的表觀熱適應(yīng)性不僅與土壤微生物呼吸內(nèi)在熱適應(yīng)性有關(guān),還可能與加熱引起的各類間接因素有關(guān)。只有去除土壤微生物的基質(zhì)限制等間接因素才能反映土壤微生物呼吸的內(nèi)在熱適應(yīng)性。Bradford等[15]認(rèn)為當(dāng)基質(zhì)供應(yīng)充足時(shí)單位微生物量的呼吸量(substrate Rmass)的下降可以指示內(nèi)在熱適應(yīng)性。因?yàn)镾ubstrae Rmass能夠排除土壤基質(zhì)和微生物量的不同對(duì)微生物呼吸的影響,從而突出土壤微生物呼吸的內(nèi)在熱適應(yīng)性。運(yùn)用這一指標(biāo),Bradford等[15]發(fā)現(xiàn)15年的5℃加熱措施已經(jīng)使美國(guó)哈佛森林土壤微生物群落的呼吸作用表現(xiàn)出熱適應(yīng)性。Bradford等[26]的結(jié)果表明在高溫下培養(yǎng)77 d后森林土壤微生物群落的substrate Rmass顯著下降。

根據(jù)土壤微生物呼吸-溫度曲線的形式,參考植物呼吸熱適應(yīng)性類型,Bradford等[15]還提出了三類不同的土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性類型。它們分別為溫度敏感性降低(第I類),微生物呼吸整體性降低(第II類)和呼吸溫度曲線向右遷移而引起的呼吸降低(第III類)。前兩類熱適應(yīng)性可以發(fā)生在單個(gè)微生物細(xì)胞層面上,第III類熱適應(yīng)性主要由土壤微生物群落結(jié)構(gòu)變化引起。目前多數(shù)研究都報(bào)道的是第I類熱適應(yīng)性[12, 19],少數(shù)文獻(xiàn)也發(fā)現(xiàn)了第II類熱適應(yīng)性[17, 26]。研究表明第I和第II類熱適應(yīng)性在出現(xiàn)時(shí)間和適應(yīng)程度上有所差別。第 I類熱適應(yīng)性相較于第II類熱適應(yīng)性出現(xiàn)的時(shí)間較早,但第II類熱適應(yīng)性降低生理活性的能力比第I類熱適應(yīng)性更強(qiáng)烈[41]。第III類熱適應(yīng)性雖然沒有被直接報(bào)道,但是它或許可以解釋部分實(shí)驗(yàn)中加熱樣地土壤呼吸溫度敏感性高于對(duì)照樣地的結(jié)果[13]。

3 土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的機(jī)理

為建立和完善土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性理論體系,很多研究還探索了它的機(jī)理。在經(jīng)典的生物熱適應(yīng)性理論中,人們已經(jīng)在動(dòng)植物生理生化的基礎(chǔ)上發(fā)現(xiàn)了一系列機(jī)理,比如行為方式的改變、表型可塑性調(diào)節(jié)和基因水平上的適應(yīng)[39, 44]。然而,由于微生物與“大型”動(dòng)植物之間的差異,后者的熱適應(yīng)性機(jī)理很難直接運(yùn)用于微生物群落[45-46]。因此,土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性機(jī)理研究必須立足于微生物本身,并充分考慮群落尺度的特征[13]。目前文獻(xiàn)中報(bào)道的土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性機(jī)理包括生物膜結(jié)構(gòu)變化[13]、酶活性變化[13]、微生物碳分配比例變化[47]及微生物群落結(jié)構(gòu)變化[19]等。

3.1 生物膜結(jié)構(gòu)變化

微生物細(xì)胞的生物膜結(jié)構(gòu)是基質(zhì)進(jìn)入細(xì)胞的“大門”,也是呼吸作用電子傳遞和氧化磷酸化的主要發(fā)生場(chǎng)所,控制著基質(zhì)的轉(zhuǎn)運(yùn)速率與能量的利用效率[28]。高溫環(huán)境下微生物生物膜的流動(dòng)性增強(qiáng),基質(zhì)的轉(zhuǎn)運(yùn)速度隨之加快。同時(shí),流動(dòng)性的升高也將降低生物膜結(jié)構(gòu)維持質(zhì)子濃度梯度的能力,增加質(zhì)子泄露的概率,減少單位基質(zhì)生成的ATP數(shù)量。微生物為獲得相同的生物質(zhì)能源就必須消耗更多的有機(jī)碳,從而釋放更多的CO2。根據(jù)恒黏適應(yīng)理論,土壤微生物將通過增加脂肪酸的碳鏈長(zhǎng)度,或減少脂肪酸的不飽和鍵或支鏈數(shù)目的方式降低生物膜結(jié)構(gòu)在高溫環(huán)境中的流動(dòng)性,因?yàn)檫@些新的脂肪酸分子有著較高的熔點(diǎn)[48]。生物膜結(jié)構(gòu)的熱適應(yīng)性變化能夠使降低基質(zhì)的轉(zhuǎn)運(yùn)速率,提高基質(zhì)轉(zhuǎn)化為ATP的效率,有效降低土壤微生物群落的CO2產(chǎn)量。

3.2 微生物酶活性變化

土壤微生物群落的呼吸作用本質(zhì)上是一系列酶促反應(yīng),其速率會(huì)受到溫度的制約[49]。從短期來講全球變暖能顯著增加酶促反應(yīng)速率,加快土壤微生物的呼吸作用[50-51]。不過,從長(zhǎng)期來講,土壤微生物群落會(huì)調(diào)整其胞內(nèi)酶與胞外酶活性,從而降低其在高溫下的生理活性[52]。這主要體現(xiàn)在酶活性最適溫度隨溫度的升高而增加以及溫度敏感性(Q10)隨溫度的升高而減少兩方面。例如Fenner等[53]表明威爾士中部泥炭地土壤酶活性的最適溫度隨著季節(jié)溫度的變化而顯著變化(夏季為20℃,冬季為2℃)。Nottingham等[54]發(fā)現(xiàn)在秘魯安第斯山脈中土壤β-糖苷酶和β-木聚糖酶的Q10值與年平均溫度呈顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系。土壤微生物群落可以從3方面使酶活性適應(yīng)高溫環(huán)境。首先土壤微生物的基因本身或表達(dá)過程發(fā)生變化,合成和分泌適應(yīng)于高溫環(huán)境的同工酶[34,55]。其次,土壤微生物群落分泌酶的濃度也可能有所變化。它可能是由于基因表達(dá)的改變也有可能是由于蛋白質(zhì)周轉(zhuǎn)速率變化。此外,在保證酶結(jié)構(gòu)的前提下改變酶反應(yīng)的環(huán)境(如pH、輔酶等)使酶的活性發(fā)生改變[33]。

3.3 微生物碳分配比例的變化

土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)也可能與微生物的碳利用效率(CUE,也稱為基質(zhì)利用效率和微生物生長(zhǎng)效率)有關(guān)。微生物的CUE是指微生物分配于生長(zhǎng)的碳占其總吸收碳的比例[56-57]。Allison等[47]發(fā)現(xiàn)溫度升高引起的CUE降低將導(dǎo)致加熱樣地中土壤微生物量的下降,從而在中長(zhǎng)期尺度上降低土壤微生物群落的呼吸量。CUE機(jī)理在學(xué)術(shù)界受到廣泛關(guān)注,已經(jīng)成為新一代微生物模型的基礎(chǔ)[58]。不過對(duì)這個(gè)機(jī)理也有爭(zhēng)議,因?yàn)橐恍┭芯堪l(fā)現(xiàn)土壤微生物的CUE并不一定會(huì)隨溫度的升高而下降[17,59]。Bradford等[13]認(rèn)為CUE隨溫度升高而降低的現(xiàn)象只是由微生物能量外溢(energy spilling)過程引起的,并不具有普遍性。此外,還有人發(fā)現(xiàn)CUE本身也會(huì)在全球變暖過程表現(xiàn)出熱適應(yīng)性,從而讓CUE機(jī)理進(jìn)一步復(fù)雜化[58]。例如,Frey等[59]發(fā)現(xiàn)哈佛森林中經(jīng)過18年5℃升溫的土壤微生物利用苯酚的CUE隨溫度升高而降低的程度明顯低于只經(jīng)過2年升溫的土壤微生物。Wieder等[58]模擬認(rèn)為CUE隨溫度升高而下降的機(jī)制可以使2100年前土壤有機(jī)碳的損失量減少達(dá)300Pg,但是CUE的熱適應(yīng)性將使土壤有機(jī)碳的流失量大大增加。但是Allison[60]則認(rèn)為無論CUE能否表現(xiàn)出熱適應(yīng)性,陸地生態(tài)系統(tǒng)對(duì)全球變暖的反饋?zhàn)饔枚疾粫?huì)很強(qiáng),因?yàn)镃UE的熱適應(yīng)性將減少微生物對(duì)酶的投入從而降低呼吸作用。

3.4 微生物群落結(jié)構(gòu)變化

一些文獻(xiàn)認(rèn)為土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性可能與微生物群落結(jié)構(gòu)變化有關(guān)[13]。它們認(rèn)為在全球變暖背景下,不同的微生物受溫度升高的影響并不相同,適宜度較低的微生物的生態(tài)位將逐步被競(jìng)爭(zhēng)力更強(qiáng)的微生物所占領(lǐng),從而使整個(gè)微生物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化。同時(shí),微生物群落也能積累和擴(kuò)散(基因的水平轉(zhuǎn)移)適宜高溫環(huán)境的基因突變從而提高整個(gè)群落的適宜度[61]。因此溫度升高之后,土壤微生物群落很可能會(huì)向更適宜高溫環(huán)境的微生物群落轉(zhuǎn)變。不過由于土壤微生物群落的極端復(fù)雜性,以往的文獻(xiàn)并沒有就這一機(jī)理達(dá)成一致。例如,利用PLFA方法,Wei等[19]發(fā)現(xiàn)微生物群落結(jié)構(gòu)與微生物呼吸的熱適應(yīng)性高度相關(guān),但是筆者卻發(fā)現(xiàn)中國(guó)北方干草原土壤微生物的熱適應(yīng)性與微生物群落結(jié)構(gòu)相關(guān)性并不顯著。因此土壤微生物群落結(jié)構(gòu)變化這一機(jī)理仍需要深入研究。

4 土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的爭(zhēng)議及原因分析

土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性在學(xué)術(shù)界也引起了激烈的討論,核心問題就是土壤微生物呼吸能否適應(yīng)全球變暖過程。一方面,部分研究認(rèn)為土壤微生物呼吸表觀熱適應(yīng)性只是由增溫樣地內(nèi)易分解碳的降低限制了升溫對(duì)土壤微生物呼吸的促進(jìn)作用而引起,而非土壤微生物呼吸的內(nèi)在熱適應(yīng)性。許多野外加熱和實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)都報(bào)道了加熱樣地內(nèi)土壤易分解碳下降的現(xiàn)象[9, 12]。Kirschbaum[62]的模擬結(jié)果表明加熱樣地內(nèi)微生物呼吸受易分解碳限制這一機(jī)理足以解釋長(zhǎng)期加熱樣地中土壤呼吸的變化趨勢(shì),并不需要加入土壤微生物熱適應(yīng)性機(jī)理。Hartley等[20]試圖利用土壤過篩實(shí)驗(yàn)分離土壤基質(zhì)下降和熱適應(yīng)性的影響,因?yàn)樵撎幚砜梢詼p少加熱與對(duì)照樣地之間基質(zhì)有效性的差異,但不會(huì)改變熱適應(yīng)性。結(jié)果顯示土壤過篩之后加熱與對(duì)照間土壤微生物呼吸的差異消失,表明土壤微生物呼吸并不能產(chǎn)生熱適應(yīng)性。此外他們還發(fā)現(xiàn)在冷卻培養(yǎng)后北極地區(qū)土壤微生物呼吸并沒有出現(xiàn)上升的趨勢(shì)[21]。另一方面,其他學(xué)者雖然認(rèn)為土壤微生物呼吸具有適應(yīng)高溫的特征,但是他們的在實(shí)驗(yàn)中沒有觀察到熱適應(yīng)性現(xiàn)象。例如,Malcolm等[63]表明紅松林凋落物微生物群落的呼吸作用在持續(xù)7 d的6℃增溫之后并沒有表現(xiàn)出熱適應(yīng)性。Vicca等[64]報(bào)道稱泥炭土壤微生物沒有通過改變生理活性讓呼吸作用適應(yīng)近兩個(gè)多月的3℃增溫。Schindlbacher等[22]發(fā)現(xiàn)連續(xù)9年的4℃增溫并沒有使奧地利成熟森林的土壤微生物的Rmass顯著下降。

筆者認(rèn)為引起爭(zhēng)議的原因主要有三點(diǎn)。首先,一些學(xué)者沒有同時(shí)分析增溫對(duì)土壤微生物呼吸的直接和間接效應(yīng)。他們往往認(rèn)為這兩種效應(yīng)是互相對(duì)立的,證明了一個(gè)機(jī)理就可以認(rèn)為另一個(gè)機(jī)理是不存在的。例如Kirschbaum[62]、Eliasson等[8]和Knorr等[6]的文獻(xiàn)均發(fā)現(xiàn)以土壤易分解碳限制微生物呼吸為基礎(chǔ)的土壤碳分解模型可以很好地解釋長(zhǎng)期加熱后土壤微生物呼吸的變化趨勢(shì),并以此認(rèn)為土壤微生物呼吸并不能適應(yīng)高溫環(huán)境。然而這個(gè)邏輯推理是不完整的,碳組分變化的解釋度很高并不能排除微生物的熱適應(yīng)性。事實(shí)上,以土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性為基礎(chǔ)的模型也能很好地模擬土壤微生物呼吸在長(zhǎng)期增溫下的變化趨勢(shì)[47,59]。很有可能的情況是增溫對(duì)土壤微生物呼吸的直接和間接效應(yīng)共同產(chǎn)生了土壤微生物呼吸的表觀熱適應(yīng)性[65-66]。其次,一些文章研究土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性時(shí)沒有排除加熱的間接效應(yīng)。正如前文所述,只有在研究中排除加熱的間接效應(yīng)(例如加熱與對(duì)照樣地中基質(zhì)有效性的差異)之后,我們才能說明加熱對(duì)土壤微生物呼吸的直接效應(yīng),即土壤微生物呼吸能否對(duì)高溫環(huán)境產(chǎn)生熱適應(yīng)性變化。Hartley等[20-21]的研究沒有排除這些間接效應(yīng)的干擾,因此難以證明土壤微生物呼吸不具有熱適應(yīng)性。

此外,許多環(huán)境因子和實(shí)驗(yàn)條件能夠影響土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性過程,從而使文獻(xiàn)中的結(jié)果復(fù)雜化。(1)加熱時(shí)間。土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)過程需要一定時(shí)間的積累。例如,Bradford等[26]顯示只有將土壤在高溫下培養(yǎng)77 d之后,土壤微生物呼吸才表現(xiàn)出熱適應(yīng)性。所以加熱時(shí)間較短的實(shí)驗(yàn)不能發(fā)現(xiàn)熱適應(yīng)性規(guī)律。(2)微生物物種。不同的微生物物種對(duì)高溫環(huán)境的適應(yīng)能力有所差異。Malcolm等人發(fā)現(xiàn)12種外生菌根真菌中有3種的呼吸作用在經(jīng)歷連續(xù)7 d的溫?zé)岘h(huán)境后能做出熱適應(yīng)性變化[14]。Crowther和Bradford[17]表明6種在土壤中廣泛存在的腐生真菌中只有5種的呼吸作用能夠在10 d之內(nèi)表現(xiàn)熱適應(yīng)性。(3)土壤有機(jī)質(zhì)含量。Hartley等[21]、Vicca等[64]和Schindlbacher等[22]證明相較于貧瘠的生態(tài)系統(tǒng),土壤碳豐富的生態(tài)系統(tǒng)能夠更好地忍耐高溫造成的脅迫,從而不易出現(xiàn)熱適應(yīng)性現(xiàn)象。(4)微生物生存環(huán)境的溫度變幅。Stark等[18]在近北極荒地生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)現(xiàn)由大型動(dòng)物不均勻采食引起的局部土壤溫度差異使土壤微生物呼吸產(chǎn)生了不同的熱適應(yīng)性效果。

5 結(jié)論與展望

土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性作為影響陸地生態(tài)系統(tǒng)對(duì)全球變暖反饋?zhàn)饔玫囊粋€(gè)潛在重要機(jī)制而受到生態(tài)學(xué)家們的廣泛關(guān)注。本文從證據(jù)、機(jī)理和爭(zhēng)議3方面對(duì)土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的研究現(xiàn)狀進(jìn)行了總結(jié)和分析。本文認(rèn)為土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性是生物在群落尺度上的熱適應(yīng)性,建立在經(jīng)典生物學(xué)的熱適應(yīng)理論之上。針對(duì)土壤微生物菌株和復(fù)雜的土壤微生物群落,運(yùn)用基質(zhì)充分供應(yīng)時(shí)單位微生物量的呼吸量等指標(biāo),研究者們?cè)谝巴忾L(zhǎng)期加熱實(shí)驗(yàn)或?qū)嶒?yàn)室培養(yǎng)等實(shí)驗(yàn)中證明土壤微生物呼吸能夠產(chǎn)生熱適應(yīng)性。目前比較認(rèn)可的熱適應(yīng)性機(jī)理包括生物膜結(jié)構(gòu)變化、酶活性調(diào)整、碳分配比例改變及微生物群落結(jié)構(gòu)變化等。文獻(xiàn)中對(duì)土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的爭(zhēng)議很可能是研究方法、微生物物種及環(huán)境條件的差異引起的。綜上所述,筆者認(rèn)為土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性是真實(shí)存在的。今后的研究應(yīng)該從回答土壤微生物呼吸能否適應(yīng)高溫環(huán)境轉(zhuǎn)向更加深入的討論,這其中至少有3個(gè)方面應(yīng)該成為我們的研究重點(diǎn)。

繼續(xù)探索土壤微生物呼吸熱適應(yīng)機(jī)理。土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性機(jī)理決定了氣候變暖條件下土壤微生物呼吸熱適應(yīng)的時(shí)間與強(qiáng)度,對(duì)預(yù)測(cè)未來土壤呼吸的變化趨勢(shì)至關(guān)重要。人們?cè)谖⑸锾挤峙渥兓屯寥牢⑸锶郝浣Y(jié)構(gòu)變化兩個(gè)機(jī)理上還沒有達(dá)成一致。與此同時(shí),土壤微生物群落結(jié)構(gòu)變化如何引起土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性也不清晰。所以我們?nèi)圆荒芑卮馂槭裁赐寥牢⑸锖粑诜N群尺度上能夠很快就適應(yīng)高溫環(huán)境(7—10 d),但需要很長(zhǎng)時(shí)間(60—70 d)才能在群落尺度上表現(xiàn)出熱適應(yīng)性。此外,土壤微生物呼吸還可以通過很多其他機(jī)理,如形態(tài)及大小的變化、亞細(xì)胞結(jié)構(gòu)的變化、休眠、微生物物種間相互關(guān)系的變化等,適應(yīng)高溫環(huán)境,這部分研究還很少甚至沒有。

深入分析環(huán)境及全球變化因子對(duì)土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性的影響。當(dāng)土壤有機(jī)質(zhì)含量較高時(shí)土壤微生物呼吸不易產(chǎn)生熱適應(yīng)性這一觀點(diǎn)仍需要進(jìn)一步證明。濕地、森林等肥沃土壤擁有全球陸地生態(tài)系統(tǒng)大多數(shù)的碳儲(chǔ)量。如果它們的土壤微生物呼吸不易產(chǎn)生熱適應(yīng)性,那么熱適應(yīng)機(jī)理對(duì)陸地生態(tài)系統(tǒng)反饋?zhàn)饔玫挠绊懢头浅Ｓ邢?。除此之?許多的環(huán)境因子如pH、水分含量以及全球變化因子如大氣氮沉降、CO2濃度升高、降水格局的改變等等都能顯著改變土壤的微生物呼吸。因此它們很可能也會(huì)像土壤有機(jī)質(zhì)含量、微環(huán)境溫度變幅一樣影響土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性,但是這些因子的影響至今很少研究。

定量評(píng)估土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性對(duì)陸地生態(tài)系統(tǒng)反饋過程的影響。雖然科學(xué)家們一再強(qiáng)調(diào)土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性能夠顯著降低陸地生態(tài)系統(tǒng)對(duì)全球變暖的反饋?zhàn)饔?不過,至今還很少有文章評(píng)估這一機(jī)制的具體影響。Sierra等[65]的研究是個(gè)特例,它將土壤微生物呼吸第II類熱適應(yīng)性加入作物模型CTICS,以此模擬了熱帶地區(qū)玉米地和香蕉地到2099年間土壤有機(jī)碳含量的變化規(guī)律。結(jié)果表明土壤微生物呼吸熱適應(yīng)性過程不能改變?nèi)蜃兣笸寥烙袡C(jī)碳礦化速率加快的趨勢(shì),但可以將玉米和香蕉地土壤有機(jī)碳礦化速率降低達(dá)22%和33%。未來需要更多此類研究才能準(zhǔn)確評(píng)估土壤微生物呼吸的熱適應(yīng)性的影響,進(jìn)而預(yù)測(cè)未來的氣候變化趨勢(shì)。

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