焦然 徐娜 胡娟 宋周琳 胡佳青 饒玉春, 王躍星

植物類病變(lesion mimic)是指在非生物脅迫和生物脅迫都不存在的條件下，葉片和葉鞘甚至莖稈以及種子上自發(fā)產(chǎn)生大小和形狀不一的病斑。這些病斑由過(guò)敏反應(yīng)(hypersensitive response,HR)導(dǎo)致的細(xì)胞凋亡造成，過(guò)敏反應(yīng)是植物和病原體不親和互相作用后發(fā)生的一種細(xì)胞快速壞死的典型抗病反應(yīng)，是植物自發(fā)的一種反應(yīng)，反應(yīng)中涉及細(xì)胞程序性死亡(programmed cell death,PCD)[1]。另外，絕大部分類病變突變體中的防御基因進(jìn)行了表達(dá)，致使突變體對(duì)于一些植物病原體顯示出較強(qiáng)的抗病性。因此，類病變突變體對(duì)于植株防衛(wèi)應(yīng)激反應(yīng)的機(jī)制和PCD的研究有著重要的意義和價(jià)值[2]。

水稻類病變突變體的研究對(duì)于水稻的抗病機(jī)制、分子育種乃至于水稻的產(chǎn)量和品質(zhì)提高都有著深遠(yuǎn)的影響。根據(jù)表型可以將水稻類病變突變體分為起始型和擴(kuò)散型；根據(jù)遺傳特點(diǎn)又可將突變體分為顯性和隱性兩種突變類型，不同突變類型表現(xiàn)出來(lái)的表型特征也不盡相同。隨著研究的深入，在水稻中相當(dāng)一部分的突變基因已經(jīng)被成功克隆。其中spl7是類病變基因克隆的起始點(diǎn)，它是水稻中第一個(gè)被成功克隆的類病變突變基因。HSFA4是spl7所編碼的熱激蛋白轉(zhuǎn)錄因子，在細(xì)胞凋亡途徑中起著負(fù)調(diào)控作用[3]。Spl7與玉米HSFb、番茄HSF8以及擬南芥HSF21、HSF1高度同源，這些突變體都在植株中對(duì)細(xì)胞的凋亡起調(diào)控作用并表現(xiàn)出類病斑的特征。突變體會(huì)啟動(dòng)相應(yīng)的系統(tǒng)從而獲得相關(guān)基因的表達(dá)，對(duì)植株的抗病作用有著一定影響。類病變的形成較為復(fù)雜,涉及信號(hào)分子、各類蛋白、自然環(huán)境等各種因素的影響。水稻類病變的挖掘較擬南芥、玉米滯后，并且水稻中已被克隆的突變基因并不是很多，需要發(fā)現(xiàn)和克隆新的突變體基因來(lái)展開(kāi)進(jìn)一步的研究[4]。

我們綜述了前人對(duì)于水稻類病變突變體起源、種類和特征、發(fā)生的機(jī)理以及抗病機(jī)制等方面的研究進(jìn)展，以期為進(jìn)一步分析類病變突變體的各種機(jī)制奠定理論基礎(chǔ)，并為水稻育種提供參考。

1 水稻類病變突變體的起源及命名

第一個(gè)植物類病變突變體是20世紀(jì)20年代美國(guó)科學(xué)家Emerson[5]報(bào)道的一個(gè)玉米類病變突變體。水稻中第一個(gè)類病變突變體sekiguchi lesion(sl)是日本科學(xué)家Sekiguchi在20世紀(jì)60年代中期發(fā)現(xiàn)的，該突變體是自然突變形成，在遺傳特征上它是由單隱性基因所控制[6]。經(jīng)研究，水稻類病變突變體中絕大多數(shù)是人工誘變產(chǎn)生的，極少一部分是自然形成。人工誘變的方法有很多，其中物理誘變的使用比較普遍，主要是用β射線、γ射線或快中子等對(duì)水稻進(jìn)行誘變處理?；瘜W(xué)誘變也是一種重要的方法，目前最常見(jiàn)的誘變?cè)噭┯蠳-甲基-N-亞硝基脲(N-methyl-N-nitrosourea,MNU)、環(huán)氧丁烷(butadienemonoxide)和乙基甲磺酸(ethyl methanesulfonate，EMS)。另外還有一種生物誘變的方法，它又稱插入誘變，是通過(guò)在水稻中插入外源DNA或?qū)λ咀陨砘虻谋磉_(dá)進(jìn)行干涉從而使植株出現(xiàn)類病變的癥狀。由于水稻類病變突變體有著不同的表型或特征，所以突變體的命名大多數(shù)是根據(jù)類病變特征如類病變發(fā)生的時(shí)間、形狀、顏色或者導(dǎo)致植株抗病等來(lái)進(jìn)行命名，如spl(spotted leaf)、cdr(cell death and resistance to the blast fungus)、blm(blast lesion mimic)、bl(brown leaf spot)、yls(yellow leaf spot)、fgl(faded green leaf)、zn(zebra necrosis)、lmi(lesion mimic initiation)等，其中以spl命名的類病變突變體最多；還有一種命名方式是依照Gramene網(wǎng)站上統(tǒng)一以lrd(lesion resembling disease)的形式命名[7]。

2 水稻類病變突變體的分類、病斑表型和遺傳特性

根據(jù)類病變發(fā)育進(jìn)程可以分為全生育期類病變型(whole life lesion mimics,WLLM)如lrd32、lrd35、lrd40等；營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)起始階段類病變型(vegetative initiation lesion mimics，VILM)如lrd31、lrd41、lrd44等；生殖生長(zhǎng)起始類病變型(reproductive initiation lesion mimics，RILM)如lrd27、lrd28、lrd39等。全生育期類病變從幼苗階段一直到種子成熟階段葉片始終都有明顯病斑；營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)起始階段類病變是在播種后一到兩個(gè)月之間出現(xiàn)病斑，到了生長(zhǎng)階段有的持續(xù)表現(xiàn)出病斑的特征，有的則不再表現(xiàn)；生殖生長(zhǎng)起始類病變是在生長(zhǎng)階段后期才出現(xiàn)病斑，有些則是進(jìn)入抽穗后出現(xiàn)病斑并且一直持續(xù)到種子成熟。另外根據(jù)水稻類病斑突變體性狀對(duì)環(huán)境敏感程度的不同分為環(huán)境敏感型以及環(huán)境鈍感型[8]；根據(jù)類病變突變體的表型也可將其分為起始型(initiation class)以及擴(kuò)散型(propagation class)。起始型就是植株沒(méi)有受到病原物侵害就自發(fā)并且隨機(jī)在葉片或者植株一些部位產(chǎn)生壞死斑，起始型的類病變存在發(fā)生起始位置不同以及病斑的大小和顏色不同的特點(diǎn)。擴(kuò)散型又可稱為蔓延型，即病斑會(huì)從起始發(fā)生部位向周圍擴(kuò)散甚至蔓延到整個(gè)植株[9]。葉片上或者葉鞘上出現(xiàn)的類病斑的顏色有褐色、紅褐色、暗褐色、白色和橙黃色等，其中，褐色是最常見(jiàn)的類病斑顏色[10]。

從遺傳特性來(lái)說(shuō)，水稻類病變突變基因大多是單基因控制，少數(shù)是雙基因控制，不論單基因或雙基因控制也都分隱性和顯性。目前水稻中類病變突變基因絕大多數(shù)都是單隱性控制。有100多個(gè)水稻類病變基因被鑒定和命名，部分突變體的來(lái)源、遺傳特性、抗性、病斑表型列于表1。

3 水稻類病變突變體的危害及其與水稻其他性狀的相互作用

水稻類病變突變體雖然對(duì)植株的抗病性有著提升的作用，但有的突變對(duì)植株也會(huì)有一定危害。例如突變體lms1的葉片在拔節(jié)期開(kāi)始出現(xiàn)黃褐色斑點(diǎn)，病斑會(huì)隨著植株的生長(zhǎng)蔓延到整個(gè)葉片甚至莖上，等到植株長(zhǎng)到抽穗期后就會(huì)出現(xiàn)衰老的癥狀，莖、葉以及穗明顯干枯,并且快速衰亡[50]，即我們通常所說(shuō)的早衰。水稻葉片早衰在結(jié)構(gòu)上明顯的變化主要是從葉綠體開(kāi)始，之后液泡崩裂，細(xì)胞器數(shù)量大量減少，接著由于存在溶解酶，細(xì)胞內(nèi)不正常的酶活反應(yīng)使細(xì)胞液電解質(zhì)紊亂，導(dǎo)致氣孔縮小、光合速率和蒸騰速率降低等，最終導(dǎo)致細(xì)胞死亡[51-52]。類病變與葉綠素含量有著很大關(guān)系，而水稻早衰又主要從葉綠體開(kāi)始，因此葉片類病變和早衰也有著必然的關(guān)聯(lián)。水稻類病變產(chǎn)生壞死病斑一般是從3～4葉期開(kāi)始，在病斑出現(xiàn)后，一段時(shí)間內(nèi)葉片上的病斑會(huì)慢慢擴(kuò)展到整個(gè)葉片，導(dǎo)致葉片提前衰老，從而影響葉片的光合作用以至于妨礙植株正常的生長(zhǎng)發(fā)育，并最終對(duì)稻米品質(zhì)和產(chǎn)量造成負(fù)面的影響[53]。除此之外，研究還發(fā)現(xiàn)部分類病變甚至?xí)?dǎo)致水稻死亡[54]。李秀蘭等[41]對(duì)C23進(jìn)行遺傳分析，發(fā)現(xiàn)一個(gè)新基因，并暫命名為spl29(t)，該突變體抽穗期延長(zhǎng)，株高降低，每穗粒數(shù)和有效分蘗數(shù)減少，千粒重以及結(jié)實(shí)率降低。spl1、spl2以及spl5出現(xiàn)類病變的同時(shí)伴隨著植株發(fā)育遲緩，spl3和spl4則出現(xiàn)不育和產(chǎn)量下降[55]。

表1 水稻類病變突變體鑒定和命名Table 1.Identification and name of lesion mimic mutants in rice.

續(xù)表1：

4 水稻類病變的發(fā)生和抗病性相關(guān)機(jī)制

4.1 類病變發(fā)生的機(jī)制

4.1.1 水稻抗病基因突變或表達(dá)異常

水稻類病變的發(fā)生機(jī)理比較復(fù)雜，病變的發(fā)生和酶、信號(hào)分子、PCD等因素密切相關(guān)。水稻中的抗病基因表達(dá)異?；蛘甙l(fā)生突變就會(huì)導(dǎo)致防御相關(guān)基因表達(dá)異常，從而引起防御反應(yīng)信號(hào)通路的紊亂，最終導(dǎo)致植株上細(xì)胞死亡而留下類病斑。如spl18的表型出現(xiàn)與T-DNA激活標(biāo)簽的插入相關(guān)，T-DNA激活標(biāo)簽的插入對(duì)插入位點(diǎn)周圍基因的表達(dá)有增強(qiáng)作用，在插入的T-DNA激活標(biāo)簽下游約500 bp處有與煙草中誘導(dǎo)過(guò)敏反應(yīng)的酰基轉(zhuǎn)移酶序列相似基因OsATL，OsATL在野生型水稻中表達(dá)量較低，但是在spl18中表達(dá)水平很高[56]，這是典型的水稻抗病基因表達(dá)異常導(dǎo)致類病變的發(fā)生。另外，水稻NLS1編碼的CC-NB-LRR蛋白發(fā)生突變以后，突變體內(nèi)的H2O2和水楊酸(salicylic acid,SA)大量積累，抗性相關(guān)基因的表達(dá)量大大提高，由于抗性相關(guān)基因的表達(dá)異常最后導(dǎo)致水稻葉鞘出現(xiàn)類病變[39]。

4.1.2 水稻細(xì)胞程序性死亡的失控

Zeng等[15]通過(guò)對(duì)spl11突變體的研究，證明spl11的蛋白質(zhì)包含U-box和ARM(armadillo)重復(fù)結(jié)構(gòu)域，它可以在酵母和哺乳動(dòng)物系統(tǒng)中進(jìn)行泛素化和蛋白質(zhì)之間的相互作用。最后通過(guò)對(duì)氨基酸序列的對(duì)比表明，spl11與其他植物U-box-ARM蛋白的相似性主要局限于U-box和ARM重復(fù)區(qū)，并且在spl11突變基因中檢測(cè)到單個(gè)堿基的替換，這導(dǎo)致spl11蛋白的翻譯過(guò)早終止。另外，體外泛素化測(cè)定表明spl11蛋白具有依賴于完整U-box結(jié)構(gòu)域的E3泛素連接酶活性的特點(diǎn)，所以植物細(xì)胞死亡和防御過(guò)程中泛素化系統(tǒng)起著重要的作用，也進(jìn)一步表明自發(fā)形成的類病斑與失控的PCD有著很大的關(guān)系。

4.1.3 蛋白酶功能喪失或信號(hào)分子的參與

茉莉酸(JA)和綠葉揮發(fā)物(GLV)作為重要的信號(hào)分子，在防治昆蟲害蟲和病原體的植物防御反應(yīng)中起著不同的作用。Tong等[57]通過(guò)對(duì)脂氫過(guò)氧化物裂解酶(HPL)在植物特異性防御反應(yīng)中的作用的研究，發(fā)現(xiàn)如果HPL功能喪失，植株會(huì)發(fā)生類病變。研究結(jié)果還表明，OsHPL3通過(guò)影響JA、GLV和其他揮發(fā)物的水平，調(diào)控針對(duì)不同病原體的水稻特異性防御反應(yīng)。除HPL之外，脂肪酸及其衍生物在植物的防御相關(guān)反應(yīng)中也有著重要的作用。Jiang等[58]證明OsSSI2編碼脂肪酸脫氫酶(FAD)，F(xiàn)AD在水稻防御反應(yīng)中同樣起負(fù)調(diào)控的作用，在FAD功能缺失后會(huì)導(dǎo)致水稻葉片發(fā)生類病變并且延緩生長(zhǎng)。還有糖代謝過(guò)程中尿苷二磷酸乙酰葡糖胺焦磷酸化酶(UAP1)的突變也會(huì)導(dǎo)致水稻葉片出現(xiàn)類病斑[59]。活性氧（ROS）在水稻類病變發(fā)生的過(guò)程中也起著很重要的作用[60]，H2O2以及O2可能導(dǎo)致氧迸發(fā)，進(jìn)而導(dǎo)致水稻PCD，產(chǎn)生類病變。研究也發(fā)現(xiàn)，在水稻病斑的周圍都出現(xiàn)ROS的大量積聚，另外CAT、SOD、APX等活性氧相關(guān)代謝酶在突變體和野生型中有明顯差異。部分水稻類病變發(fā)生的機(jī)制如圖1。

圖1 部分水稻類病變發(fā)生的機(jī)制Fig.1.Mechanism of some rice lesion mimic mutation.

4.1.4 溫度和光照等環(huán)境因素

郝中娜等[61]用?射線輻照誘變得到的類病變突變體，發(fā)現(xiàn)3葉期時(shí)，高溫會(huì)導(dǎo)致這些突變體的病斑數(shù)量減少，隨著水稻的生長(zhǎng)，溫度對(duì)類病斑的抑制作用會(huì)越來(lái)越小，在4葉期高溫會(huì)使類病斑完全消失，隨著水稻成熟病斑又會(huì)完全顯現(xiàn)。表明水稻類病變產(chǎn)生的病斑受高溫的影響，但受高溫影響的時(shí)期是在成熟期之前，當(dāng)植株抽穗期或者之后，病斑則不會(huì)再受到溫度變化的影響。此外，OsLSD1基因的表達(dá)是光誘導(dǎo)或暗抑制，同時(shí)，OsLSD1對(duì)PCD起負(fù)調(diào)控作用，所以，在光照下會(huì)促進(jìn)OsLSD1產(chǎn)生病斑[28]。王建軍等[62]也用光誘導(dǎo)的方式獲得水稻類病變突變體。因此，溫度和光照等環(huán)境因素在類病變形成的過(guò)程中起著一定的作用。

4.2 水稻類病變突變體的抗病機(jī)制

根據(jù)目前的研究表明，大多數(shù)水稻類病變突變體都一定程度地表現(xiàn)出抗性增強(qiáng)。在已經(jīng)鑒定的80余種突變體中，spl1、spl9、spl10、cdr1、cdr3等11個(gè)突變體表現(xiàn)出稻瘟病抗性增強(qiáng)；spl21、spl24、lmes1、hm197、hm83等12個(gè)突變體為白葉枯病抗性增強(qiáng)；Spl14、bl3、Lmr等19個(gè)突變體的稻瘟病抗性和白葉枯病抗性都增強(qiáng)；突變體lmm1則是稻瘟病抗性和紋枯病抗性同時(shí)增強(qiáng)；其中突變體spl2、spl3、spl4、spl6、spl7、ncr1沒(méi)有表現(xiàn)出抗性增強(qiáng)，其抗性不變甚至降低[59]。

水稻類病變突變體除了表現(xiàn)出一定的抗病性，也會(huì)出現(xiàn)水稻防衛(wèi)相關(guān)基因的組成性表達(dá)。胼胝質(zhì)在植物生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中起到重要的調(diào)節(jié)作用，它的合成與分解可以幫助植株抵抗外來(lái)的生物或非生物脅迫[63]。水楊酸可以啟動(dòng)植物防御相關(guān)反應(yīng)，是存在于各種植物中的信號(hào)分子[64]，有些突變體會(huì)導(dǎo)致胼胝質(zhì)的積累以及水稻中水楊酸含量升高，這些都會(huì)促使防御基因表達(dá)從而使抗病性增強(qiáng)[42]。PR1、PBZ1是和抗性相關(guān)的基因，它在cdr1、cdr2、cdr3突變體中表達(dá)水平很高，導(dǎo)致這些突變體對(duì)稻瘟病抗性增強(qiáng)[21]。水稻類病變發(fā)生機(jī)制及其對(duì)植株的影響總結(jié)如圖2。

圖2 水稻類病變發(fā)生的可能機(jī)制及其影響Fig.2.Possible mechanism of rice lesion mimic mutation and its impact.

5 已報(bào)道的水稻類病變基因及其功能

研究人員使用T-DNA、轉(zhuǎn)座子和反轉(zhuǎn)座子插入誘變、圖位克隆等方法克隆到許多水稻類病變的功能基因。此類基因有的編碼一些功能蛋白，有的控制相關(guān)酶的活性，這些基因通過(guò)各種途徑調(diào)控細(xì)胞的程序化死亡。部分已克隆的水稻類病變基因及其功能總結(jié)如表2。

6 展望

植物類病變的發(fā)生與細(xì)胞程序化死亡、胼胝質(zhì)和酚類化合物的積累以及過(guò)氧化物的合成有密切聯(lián)系，復(fù)雜的環(huán)境因素也可能導(dǎo)致類病變的發(fā)生。植株對(duì)病原體的抗性與類病變的發(fā)生也有關(guān)聯(lián)，有些突變體表現(xiàn)出對(duì)稻瘟病以及白葉枯病的抗性，與此同時(shí)突變基因影響水稻株高、穗長(zhǎng)、每穗粒數(shù)、結(jié)實(shí)率。因此，類病變突變體基因的克隆和功能研究愈加重要，類病變發(fā)生的機(jī)制和分子機(jī)理也有待于更深的剖析，影響類病變表型的因素和類病變獲得方法也需進(jìn)一步擴(kuò)展。

水稻類病變突變體普遍表現(xiàn)出對(duì)稻瘟病和白葉枯病抗性，但是稻瘟病以及白葉枯病的變異很快，所以如何利用類病變基因結(jié)合其他抗病基因，在提高水稻品種抗病的廣譜和持久性同時(shí)保持產(chǎn)量和品質(zhì)，聚合多種病原體的抗性，應(yīng)該從那些具有廣譜、持久抗性的突變基因進(jìn)行挖掘或者從類似的模式植物的抗病基因入手，運(yùn)用先進(jìn)的分子生物學(xué)手段和轉(zhuǎn)基因技術(shù)來(lái)挖掘這些突變基因，將突變基因結(jié)合其他優(yōu)勢(shì)位點(diǎn)應(yīng)選育優(yōu)良品種。

表2 部分水稻類病變基因及其功能Table 2.Genes and their functions of some lesion mimic.

[1]夏晨燕,顏秉意,蔡應(yīng)繁,王會(huì)會(huì),龔玉華.植物細(xì)胞程序性死亡的研究進(jìn)展.生物技術(shù)通訊,2008,19(2):296-298.Xia C Y,Yan B Y,Cai Y Fan,Wang H H,Gong Y H.Advances in programmed cell death in plants.LettBiotechnol,2008,19(2):296-298.(in Chinese with English abstract)

[2]Matin M N,Pandeya D,Baek K H,Dong S L,Lee J H,Kang H,Kang S G.Phenotypic and genotypic analysis of rice lesion mimic mutants.Plant Pathol J,2010,26(2):159-169.

[3]張啟發(fā),王磊.水稻spl7基因在調(diào)控株型中的應(yīng)用:CN 106811471 A.2017.Zhang Q F,Wang L.Application of ricespl7gene in the regulation of plant type:106811471A.2017.(in Chinese)

[4]韓雪穎,楊勇,余初浪,張文浩,葉勝海,陳斌,程晨,程曄,嚴(yán)成其,陳劍平.一個(gè)抗病性增強(qiáng)的水稻類病變突變體的蛋白質(zhì)組學(xué)研究.中國(guó)水稻科學(xué),2014,28(6):559-569.Han X Y,Yang Y,Yu C L,Zhang W H,Ye S H,Chen B,Chen C,Cheng Y,Yan C Q,Chen J P.A proteomic study on a disease-resistance-enhanced rice lesion mimic mutant.Chin J Rice Sci,2014,28(6):559-569.(in Chinese with English abstract)

[5]Lu X M,Hu X J,Zhao Y Z,Song W B,Zhang M,Chen Z L,Chen W,Dong Y B,Wang Z H,Lai J S.Map-based cloning ofzb7,encoding an IPP and DMAPP synthase in the MEP pathway of maize.Mol Plant,2012,5(5):1100.

[6]Liu G,Wang L,Zhou Z,Leung H,Wang G L,He C.Physical mapping of a rice lesion mimic gene,Spl1,to a 70-kb segment of rice chromosome 12.Mol Genet Genom,2004,272(1):108-115.

[7]陳析豐,金楊,馬伯軍.水稻類病變突變體及抗病性的研究進(jìn)展.植物病理學(xué)報(bào),2011,41(1):1-9.Chen X F,Jin Y,Ma B J.Progress on the studies of rice lesion mimics and their resistant mechanism to the pathogens.Acta Phytopathol Sin,2011,41(1):1-9.(in Chinese with English abstract)

[8]王建軍,朱旭東,王林友,張利華,薛慶中,何祖華.水稻類病斑突變體的生理與遺傳分析.植物生理與分子生物學(xué)學(xué)報(bào),2004,30(3):331-338.Wang J J,Zhu X D,Wang L Y,Zhang L H,Xue Q Z,He Z H.Physiological and genetic analysis of lesion resembling disease mutants(lrd)ofOryza sativaL.J Plant Physiol Mol Biol,2004,30(3):331-338.(in Chinese with English abstract)

[9]王忠華,賈育林.水稻類病變突變體lmm1的誘發(fā)與初步分析.核農(nóng)學(xué)報(bào),2006,20(4):255-258.Wang Z H,Jia Y L.Induction and preliminary analysis of a rice lesion mimic mutantlmm1.J Nucl Agric Sci,2006,20(4):255-258.(in Chinese with English abstract)

[10]Wu C,Bordeos A,Madamba M R,Baraoidan M,Ramos M,Wang G L,Leach J E,Leung H.Rice lesion mimic mutants with enhanced resistance to diseases.Mol Genet Genom,2008,279(6):605-619.

[11]Yoshimura A,Ideta O,Iwata N.Linkage map of phenotype and RFLP markers in rice.Plant Mol Biol,1997,35(1/2):49.

[12]Chen X,Hao L,Pan J,Zheng X,Jiang G,Jin Y.SPL5,a cell death and defense-related gene,encodes a putative splicing factor 3b subunit 3(SF3b3)in rice.Mol Breed,2012,30(2):939-949.

[13]Kang S G,Matin M N,Bae H,Natarajan S.Proteome analysis and characterization of phenotypes of lesion mimic mutantspotted leaf 6in rice.Proteomics,2007,7(14):2447-2458.

[14]Yamanouchi U,Yano M,Lin H,Ashikari M,Yamada K.A rice spotted leaf gene,Spl7,encodes a heat stress transcription factor protein.Proc Natl Acad Sci U S A,2002,99(11):7530.

[15]Zeng L R,Qu S,Bordeos A,Yang C,Baraoidan M,Yan H,Xie Q,Nahm B H,Leung H,Wang G L.Spotted leaf11,a negative regulator of plant cell death and defense,encodesaU-Box/Armadillo repeat protein endowed with E3 ubiquitin ligase activity.Plant Cell,2004,16(10):2795-2808.

[16]Mizobuchi R,Hirabayashi H,Kaji R,Nishizawa Y,Satoh H,Ogawa T,Okamoto M.Differential expression of disease resistance in rice lesion-mimic mutants.Plant Cell Rep,2002,21(4):390-396.

[17]Qiao Y,Jiang W,Lee J,Park B,Choi M,Piao R,Woo M,Roh J,Han L,Paek N,Seo H,Koh H.SPL28encodes a clathrin-associated adaptor protein complex 1,medium subunit micro 1(AP1M1)and is responsible for spotted leaf and early senescence in rice(Oryza sativaL.).New Phytol,2010,185(1):258.

[18]Huang Q N,Shi Y F,Yang Y,Feng B H,Wei Y L,Chen J,Baraoidan M,Leung H,Wu J L.Characterization and genetic analysis of a light-and temperature-sensitive spotted-leaf mutant in rice.J Integr Plant Biol,2011,53(8):671-681.

[19]Dai G M,Zhu X Y,Li Y F,Ling Y H,Zhao F M,Yang Z L,He G H.Genetic Analysis and Fine Mapping of a Lesion Mimic Mutantspl31in Rice.Acta Agron Sin,2013,39(7):1223.

[20]Sun L,Wang Y,Liu L L,Wang C,Gan T,Zhang Z,Wang Y,Wang D,Niu M,Long W,Li X,Zheng M,Jiang L,Wan J.Isolation and characterization ofa spotted leaf 32mutant with early leaf senescence and enhanced defense response in rice.Sci Rep,2017,7:41846.

[21]Takahashi A,Kawasaki T,Henmi K,ShiI K,Kodama O,Satoh H,Shimamoto K.Lesion mimic mutants of rice with alterations in early signaling events of defense.Plant J,1999,17(5):535.

[22]王丹英,章秀福,邵國(guó)勝,錢前,徐春梅.不同葉色水稻葉片的衰老及對(duì)光強(qiáng)的響應(yīng).中國(guó)水稻科學(xué),2008,22(1):77-81.Wang D Y,Zhang X F,Shao G S,Qian Q,Xu C M.Leaf senescence of different leaf color rice and its response to light intensity.Chin J Rice Sci,2008,22(1):77-81.(in Chinese with English abstract)

[23]Zhao J,Fang Y,Kang S,Ruan B,Xu J,Dong G,Yan M,Hu J,Zeng D,Zhang G,Gao Z,Guo L,Qian Q, Zhu L.Identification and characterization of a new allele forZEBRA LEAF 2,a gene encoding carotenoid isomerase in rice.South Afr J Bot,2014,95:102-111.

[24]Jung Y H,Lee J H,Agrawal G K,Rakwal R,Kim J A,Shim J K,Lee S K,Jeon J S,Koh H J,Lee Y H,Iwahashi H,Jwa N S.The rice(Oryza sativa)blast lesion mimic mutant,blm,may confer resistance to blast pathogens by triggering multiple defense-associated signaling pathways.Plant Physiol Biochem,2005,43(4):397-406.

[25]劉道峰,程祝寬,劉國(guó)慶,劉國(guó)振,王赟,趙顯峰,朱立煌.水稻類病變突變體lmi的鑒定及其基因定位.科學(xué)通報(bào),2003,48(8):831-835.Liu D F,Cheng Z K,Liu G Q,Liu G Z,Wang H,Zhu L H.Identification and mapping of lesion mimiclmi.Chin Sci Bull,2003,48(8):831-835.(in Chinese with English abstract)

[26]王忠華,林卉,Valent B J,Rutger N,賈育林.水稻抗稻瘟病菌防衛(wèi)反應(yīng)的細(xì)胞學(xué)分析與防衛(wèi)基因表達(dá).中國(guó)水稻科學(xué),2007,21(4):335-340.Wang Z H,Lin H,Valent B J,Rutger N,Jia Y L.Cytological analyses and defense genes expression of disease resistance to blast fungus in rice.Chin J Rice Sci,2007,21(4):335-340.(in Chinese with English abstract)

[27]Takahashi A,Agrawal G K,Yamazaki M,Onosato K,Miyao A,Kawasaki T,Shimamoto K,Hirochika H.RicePti1anegatively regulatesRAR1-dependentdefense responses.Plant Cell,2007,19(9):2940.

[28]Wang L,Pei Z,Tian Y,He C.OsLSD1,a rice zinc finger protein,regulates programmed cell death and callus differentiation.Mol Plant Microbe Interact,2005,18(5):375.

[29]宋陽(yáng),王丕武,張學(xué)明,曲靜.植物廣譜抗病基因NPR1的研究進(jìn)展.農(nóng)業(yè)與技術(shù),2013(6):5.Song Y,Wang P W,Zhang X M,Qu J.Advances in research on plant broad-spectrum resistance geneNPR1.Agric&Technol,2013(6):5.(in Chinese with English abstract)

[30]Campbell M A,Ronald P C.Characterization of four rice mutants with alterations in the defense response pathway.Mol Plant Pathol,2005,6(1):11-21.

[31]奉保華,楊楊,施勇烽,林璐,陳潔,黃奇娜,魏彥林,Hei LEUNG,吳建利.水稻淡褐斑葉突變體lbsl1的遺傳分析與基因定位.中國(guó)水稻科學(xué),2012,26(3):297-301.Feng B H,Yang Y,Shi Y F,Lin L,Chen J,Huang Q N,Wei Y L,Hei L,Wu J L.Genetic analysis and gene mapping of a light brown spotted leaf mutant in rice.Chin J Rice Sci,2012,26(3):297-301.(in Chinese with English abstract)

[32]Feng B H,Yang Y,Shi Y F,Shen H C,Wang H M,Huang Q N,Xu X,Lü X G,Wu J L.Characterization and genetic analysis of a novel rice spotted-leaf mutantHM47with broad-spectrum resistance toXanthomonas oryzaepv.oryzae.J Integr Plant Biol,2013,55(5):473-483.

[33]Babu R,Jiang C J,Xu X,Kottapalli K R,Takatsuji H,Miyao A,Hirochika H,Kawasaki S.Isolation,fine mapping and expression profiling of a lesion mimic genotype,spl(NF4050-8)that confers blast resistance in rice.Theor Appl Genet,2011,122(4):831-854.

[34]陳紅霖,向陽(yáng)海,趙紀(jì)瑩,尹德東,梁國(guó)華,翟文學(xué),江光懷.水稻類病變突變體c5的遺傳分析與目標(biāo)基因的精細(xì)定位.作物學(xué)報(bào),2013,39(7):1148-1154.Chen H L,Xiang Y H.Zhao J Y,Yin D D,Liang G H,Zhai W X,Jiang G H.Genetic analysis and gene fine mapping of rice lesion mimic mutantc5.Acta Agron Sin,2013,39(7):1148-1154.(in ChinesewithEnglish abstract)

[35]Zeng Y,Ma L,Ji Z,Wen Z,Li X,Shi C,YangC.Fine mapping and candidate gene analysis ofLM3,a novel lesion mimic gene in rice.Biologia,2013,68(1):82-90.

[36]馬健陽(yáng),陳孫祿,張建輝,董彥君,滕勝.一個(gè)水稻類病條紋斑突變體的鑒定和遺傳定位.中國(guó)水稻科學(xué),2011,25(2):150-156.Ma J Y,Chen S L,Zhang J H,Dong Y J,Teng S.Identification and genetic mapping of a lesion mimic stripe mutant in rice.ChinJRiceSci,2011,25(2):150-156.(in Chinese with English abstract)

[37]Kim J A,Cho K,Singh R,Jung Y H,Jeong S H,Kim S H,Lee J E,Cho Y S,Agrawal G K,Rakwal R,Tamogami S,Kersten B,Jeon J S,An G,Jwa N S.RiceOsACDR1(Oryza sativaaccelerated cell death and resistance 1)is a potential positive regulator of fungal disease resistance.Mol Cells,2009,28(5):431.

[38]Sun C,Liu L,Tang J,Lin A,Zhang F,Fang J,Zhang G,Chu C.RLIN1,encoding a putative coproporphyrinogen III oxidase,is involved in lesion initiation in rice.J Genet Genom,2011:29-37.

[39]Tang J,Zhu X,Wang Y,Liu L,Xu B,Li F,Fang J,Chu C.Semi-dominant mutations in the CC-NB-LRR-type R gene,NLS1,lead to constitutive activation of defense responses in rice.Plant J,2011,66(6):996-1007.

[40]Undan J R,Tamiru M,Abe A,Yoshida K,Kosugi S,Takagi H,Yoshida K,Kanzaki H,Saitoh H,Fekih R,Sharma S,Undan J,Yano M,Terauchi R.Mutation inOsLMS,a gene encoding a protein with two double-stranded RNA binding motifs,causes lesion mimic phenotype and early senescence in rice(Oryza sativaL.).Genes Genet Syst,2012,87(3):169.

[41]李秀蘭,王平榮,曲志才,孫小秋,王兵,鄧曉建.水稻類病變突變體C23的遺傳分析與基因的精細(xì)定位.中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué),2010,43(18):3691-3697.Li X L,Wang P R,Qu Z C,Sun X Q,Wang B,Deng X J.Genetic analysis and fine mapping of a lesion mimic mutantC23in rice.Sci Agric Sin,2010,43(18):3691-3697.(in Chinese with English abstract)

[42]劉林,張迎信,李枝,劉群恩,余寧,孫濱,楊正福,周全,程式華,曹立勇.水稻類病變突變體g303的鑒定和基因定位.中國(guó)水稻科學(xué),2014,28(5):465-472.Liu L,Zhang Y X,Li Z,Liu Q E,Yu N,Sun B,Yang Z F,Cheng S H,Cao L Y.Characterization and gene mapping of a lesion mimic mutantg303in rice.Chin J Rice Sci,2014,28(5):465-472.(in Chinese with English abstract)

[43]Li Z,Zhang Y,Liu L,Liu Q,Bi Z,Yu N,Cheng S,Cao L.Finemapping ofthe lesion mimicand early senescence 1(lmes1)in rice(Oryza sativa).Plant Physiol Biochem,2014,80:300.

[44]Shen H C,Shi Y F,Feng B H,Wang H M,Xu X,Huang Q N,Lü X G,Wu J L.Identification and genetic analysis of a novel rice spotted-leaf mutant with broad-spectrum resistance toXanthomonas oryzaepv.oryzae.J Integr Agric,2014,13(4):713-721.

[45]邱結(jié)華,馬寧,蔣漢偉,圣忠華,邵高能,唐紹清,魏祥進(jìn),胡培松.水稻類病斑突變體lmm4的鑒定及其基因定位.中國(guó)水稻科學(xué),2014,28(4):367-376.Qiu J H,Ma N,Jiang H W,Sheng Z H,Shao G N,Tang S Q,Wei X J,Hu P S.Identification and gene mapping of a lesion mimic mutantlmm4in Rice.Chin J Rice Sci,2014,28(4):367-376.(in Chinese with English abstract)

[46]李小紅,施勇烽,張曉波,奉保華,宋莉欣,王惠梅,徐霞,黃奇娜,郭丹,吳建利.水稻斑點(diǎn)葉突變體hm197的鑒定及其基因定位.中國(guó)水稻科學(xué),2015,29(5):447-456.Li X H,Shi Y F,Zhang X B,Feng B H,Song L X,Wang H M,Xu X,Huang Q N,Guo D,Wu J L.Identification and gene mapping of a spotted-leaf mutanthm197in rice.Chin J Rice Sci,2015,29(5):447-456.(in Chinese with English abstract)

[47]張宏根,王茂宇,張麗佳,胡雅,馬佳琦,張翼帆,湯述翥,梁國(guó)華,顧銘洪.水稻類病斑突變體wy3的鑒定和基因定位.中國(guó)水稻科學(xué),2016,30(3):239-246.Zhang H G,Wang M Y,Zhang L J,Hu Y,Ma J Q,Zhang Y F,Tang S Z,Gu M H.Characterization and gene mapping of lesion mimic mutantwy3in rice.Chin J Rice Sci,2016,30(3):239-246.(in Chinese with English abstract)

[48]郭丹,施勇烽,王惠梅,張曉波,宋莉欣,徐霞,賀彥,郭梁,吳建利.一個(gè)水稻顯性斑點(diǎn)葉突變體的鑒定和基因精細(xì)定位.作物學(xué)報(bào),2016,42(7):966-975.Guo D,Shi Y F,Wang H M,Zhang X B,Song L X,Xu X,Guo L,Wu J L.Characterization and gene fine mapping of a rice dominant spotted-leaf mutant.Acta Agron Sin,2016,42(7):966-975.(in Chinese with English abstract)

[49]李小紅.兩個(gè)水稻斑點(diǎn)葉突變體的鑒定、遺傳分析與基因定位.北京:中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院,2015.Li X H.Characterization,Genetic Analysis and Gene Mapping of two Spotted Leaf Mutants in Rice.Beijing:Chinese Academy of Agricultural Sciences,2015.(in Chinese with English abstract)

[50]林艷,陳在杰,田大剛,楊廣闊,楊紹華,劉華清,陳松彪,王鋒.水稻類病斑及早衰突變體lms1的鑒定及基因初步定位.福建農(nóng)業(yè)學(xué)報(bào),2014,29(1):29-34.Lin Y,Chen Z J,Tian D G,Yang G K,Yang S H,Liu H Q,Chen S B,Wang F.Identification and gene mapping of a lesion mimic and senescence mutantlms1in Rice.J Fujian Agric Sci,2014,29(1):29-34.(in Chinese)

[51]Bai J,Zhu X,Wang Q,Zhang J,Chen H,Dong G,Zhu L,Zheng H,Xie Q,Nian J,Chen F,Fu Y,Qian Q,Zuo J.RiceTUTOU1encodes a suppressor of camp receptor-like protein that is important for actin organization and panicle development.Plant Physiol,2015,169(2):1179.

[52]Rao Y,Yang Y,Xu J,Li X,Leng Y,Dai L,Huang L,Shao G,Ren D,Hu J,Guo L,Pan J,Zeng D.EARLY SENESCENCE1encodes a SCAR-LIKE PROTEIN2 that affects water loss in rice.Plant Physiol,2015,169(2):1225.

[53]秦江曼,李戰(zhàn)朋,張治國(guó),路鐵剛,吳金霞.水稻類病斑突變體LM1基因的圖位克隆.中國(guó)農(nóng)業(yè)科技導(dǎo)報(bào),2015,17(4):8-14.Qin J M,Li Z P,Zhang Z G,Lu T G,Wu J X.Map-based Cloning ofLM1gene of lesion mimic mutant in rice(Oryza sativaL.).J Agric Sci Techol,2015,17(4):8-14.(in Chinese)

[54]陳健,趙增琳,張世宏,潘洪玉.一個(gè)水稻T-DNA插入類病斑突變體的初步研究.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào),2008,30(2):133-137.Chen J,Zhao Z L,Zhang S H,Pan H Y.Initial research of a disease lesion mimic mutant by t-dna insertion in rice.J Jilin Agric Univ,2008,30(2):133-137.(in Chinese)

[55]Yin Z,Chen J,Zeng L,Goh M,Leung H,Khush G S,Wang G L.Characterizing rice lesion mimic mutants and identifying a mutant with broad-spectrum resistance to rice blast and bacterial blight.Mol Plant Microbe Interact,2000,13(8):869-876.

[56]Mori M,Tomita C,Sugimoto K,Hasegawa M,Hayashi N,Dubouzet J G,Ochiai H,Sekimoto H,Hirochika H,Kikuchi S.Isolation and molecular characterization of aSpotted leaf 18mutant by modified activation-tagging in rice.Plant Mol Biol,2007,63(6):847-860.

[57]Tong X,Qi J,Zhu X,Mao B,Zeng L,Wang B,Li Q,Zhou G,Xu X,Lou Y,He Z.The rice hydroperoxide lyaseOsHPL3functionsin defense responsesby modulating the oxylipin pathway.Plant J,2012,71(5):763-775.

[58]Jiang C J,Shimono M,Maeda S,Inoue H,Mori M,Hasegawa M,Sugano S,Takatsuji H.Suppression of the rice fatty-acid desaturase geneOsSSI2enhances resistance to blast and leaf blight diseases in rice.Mol Plant Microbe Interact,2009,22(7):820.

[59]肖桂青,張?jiān)?楊必能,劉步蟾,周嘉豪,張海文.植物類病變突變體研究進(jìn)展.分子植物育種,2017,1(9):290-299.Xiao G Q,Zhang Y F,Yang B N,Liu B C,Zhou J H,Zhang H W.Research Progress of Plant Lesion Mimic Mutants.Mol Plant Breed,2017,1(9):290-299.(in Chinese with English abstract)

[60]Durme M V,Nowack M K.Mechanismsof developmentally controlled cell death in plants.Curr Opin Plant Biol,2016,29:29-37.

[61]郝中娜,張紅志,陶榮祥.水稻類病斑突變體的初步研究.核農(nóng)學(xué)報(bào),2007,21(4):328-332.Hao Z N,Zhang H Z,Tao R X.Primary study on lesion mimic mutants of rice(Oryza sativaL.).J Nucl Agric Sci,2007,21(4):328-332.(in Chinese with English abstract)

[62]王建軍,張禮霞,王林友,張利華,竺朝娜,何祖華,金慶生,范宏環(huán),于新.水稻類病變(Lesion Resembling Disease)突變體對(duì)光照和溫度的誘導(dǎo)反應(yīng).中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué),2010,43(10):2039-2044.Wang J J,Zhang L X,Wang L Y,Zhang L H,Zhu Z N,He Z H,Jin Q S,Fan H H,Yu X.Response to illumination induction and effect of temperature on lesion formation oflrd(Lesion Resembling Disease)in rice.Sci Agric Sin,2010,43(10):2039-2044.(in Chinese with English abstract)

[63]楊麗,陳建明,張海強(qiáng),張玨鋒,何月平.褐飛虱取食對(duì)不同耐蟲性水稻胼胝質(zhì)沉積的影響.中國(guó)水稻科學(xué),2013,27(6):624-632.Yang L,Chen J M,Zhang H Q,Zhang Y F,He Y P.Effects of brown planthopper,Nilaparvata lugens(St?l)(Homoptera:Delphacidae),feeding on callose deposition in rice with different tolerance.Chin J Rice Sci,2013,27(6):624-632.(in Chinese with English abstract)

[64]Chen C,Chen H,Shan J X,Zhu M Z,Shi M,Gao J P,Lin H X.Genetic and physiological analysis of a novel type of interspecific hybrid weakness in rice.Mol Plant,2013,6(3):716-728.

[65]Yuan Y,Zhong S,Li Q,Zhu Z,Lou Y,Wang L,Wang J,Wang M,Li Q,Yang D,He Z.Functional analysis of riceNPR1-like genes reveals thatOsNPR1/NH1is the rice orthologue conferring disease resistance with enhanced herbivore susceptibility.Plant Biotechnol J,2007,5(2):313.

[66]Shen X,Liu H,Yuan B,Li X,Xu C,Wang S.OsEDR1negatively regulates rice bacterial resistance via activation of ethylene biosynthesis.Plant Cell Environ,2011,34(2):179.

[67]Jiao B B,Wang J J,Zhu X D,Zeng L J,Li Q,He Z H.A novel proteinRLS1with NB-ARM domains is involved in chloroplast degradation during leaf senescence in rice.Mol Plant,2012,5(1):205.

[68]Fujiwara T,Maisonneuve S,Isshiki M,Mizutani M,Chen L,Wong H L,Kawasaki T,Shimamoto K.Sekiguchi lesion gene encodes a cytochrome P450 monooxygenase that catalyzes conversion of tryptamine to serotonin in rice.J Biol Chem,2010,285(15):11308-13.

[69]Liu X,Li F,Tang J,Wang W,Zhang F,Wang G,Chu J,Yan C,Wang T,Chu C,Li C.Activation of the jasmonic acid pathway by depletion of the hydroperoxide lyaseOsHPL3reveals crosstalk between the HPL and AOS branches of the oxylipin pathway in rice.PLoS One,2012,7(11):e50089.

[70]Wang Z H,Wang Y,Hong X,Hu D H,Liu C X,Yang J,Li Y,Huang Y Q,Feng Y Q,Gong H Y,Li Y S,Fang G,Tang H,Li Y.Functional inactivation of UDP-N-acetylglucosamine pyrophosphorylase 1(UAP1)induces early leaf senescence and defence responses in rice.J Exp Bot,2015,66(3):973-987.

[71]Fekih R,Tamiru M,Kanzaki H,Abe A,Yoshida K,Kanzaki E,Saitoh H,Takagi H,Natsume S,Undan JR,Undan J,Terauchi R.The rice(Oryza sativaL.)LESION MIMIC RESEMBLING,which encodes an AAA-type ATPase,is implicated in defense response.Mol Genet Genom,2015,290(2):611-622.

[72]Zhao J,Liu P,Li C,Wang Y,Guo L,Jiang G,Zhai W.LMM5.1andLMM5.4,two eukaryotic translation elongation factor 1A-like gene family members,negatively affect cell death and disease resistance in rice.J Genet Genom,2017,44(2):107-118.

[73]Wang S,Lei C,Wang J,Ma J,Tang S,Wang C,Zhao K,Tian P,Zhang H,Qi C,Cheng Z,Zhang X,Guo X,Liu L,Wu C,Wan J.SPL33,encoding an eEF1A-like protein,negatively regulates cell death and defense responses in rice.J Exp Bot,2017,68(5):899-913.

[74]LiZ,DingB,ZhouX,WangG L.Therice dynamin-related proteinOsDRP1Enegatively regulates programmed cell death by controlling the release of cytochrome c from mitochondria.PLoS Pathog,2017,13(1):e1006157.