不同溫度下雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬的捕食功能反應(yīng)

朱安迪，王映山，方 晨，胡恒笑，王嘉陽，蘇 杰，李海強(qiáng)，張建萍*

(1. 石河子大學(xué)農(nóng)學(xué)院/新疆綠洲生態(tài)病蟲害防治與植保資源利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，新疆石河子 832003；2. 第二師農(nóng)業(yè)技術(shù)推廣站，新疆鐵門關(guān)市 841505；3. 新疆農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所/農(nóng)業(yè)部西北荒漠綠洲作物有害生物綜合治理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，烏魯木齊 830091)

西花薊馬Frankliniellaoccidentalis屬纓翅目Thysanoptera薊馬科Thripidae花薊馬屬Frankliniella，食性雜，能直接取食危害62科500多種植物(Moritz, 2002)。西花薊馬的銼吸式口器刺吸寄主植物的葉、芽、花和果實(shí)的汁液，在葉片上造成銀白色斑點(diǎn)，嚴(yán)重時(shí)葉片出現(xiàn)大面積的白色斑塊，影響葉片光合作用，造成落花、果實(shí)發(fā)育遲緩、畸形，種子發(fā)育不良等(Vierbergen, 1990)。同時(shí)西花薊馬是多種植物病毒的傳播媒介，嚴(yán)重影響作物的產(chǎn)量和品質(zhì)(Germanetal., 1992; Ullmanetal., 1997)。目前在田間對(duì)西花薊馬的防治主要依賴于化學(xué)農(nóng)藥，據(jù)報(bào)道西花薊馬已對(duì)多種殺蟲劑產(chǎn)生了抗性(王圣印等, 2014)。而化學(xué)農(nóng)藥濫用不僅導(dǎo)致“3R”問題，同時(shí)也危害人類健康。因此，利用生物防治西花薊馬成為研究的熱點(diǎn)之一。早在20世紀(jì)歐洲國家已經(jīng)開展利用胡瓜新小綏螨Neoseiuluscucumeris(原名胡瓜鈍綏螨Amblyseiuscucumeris)防治薊馬的研究(Ramakers, 1978; Ramakers, 1980; Ramakers & Lieburg, 1982)。近年來，利用斯氏鈍綏螨Amblyseiusswirskii防治粉虱和薊馬越來越受到重視(楊海林等, 2015)。隨著西花薊馬在世界范圍內(nèi)傳播加重，利用捕食螨已成為防治西花薊馬的重要手段之一(郅軍銳等, 2007; 徐學(xué)農(nóng)等, 2013)。

雙尾新小綏螨Neoseiulusbicaudus隸屬于植綏螨科Phytoseiidae新小綏螨屬Neoseiulus。該螨是新疆的本地種，于2013年首次在新疆伊犁被采集到，由于十分適應(yīng)新疆高溫干旱的特殊地理?xiàng)l件，生物防治潛力巨大(王振輝等, 2015; Shenetal., 2017)。該螨是一種多食性的捕食螨，能夠捕食葉螨、煙粉虱Bemisiatabaci、煙薊馬Thripstabaci等小型昆蟲(Zhangetal., 2017; 董芳等, 2019; 韓國棟等, 2020)。自西花薊馬入侵新疆以來，目前新疆各個(gè)地區(qū)的溫室大棚蔬菜種植區(qū)均發(fā)生嚴(yán)重為害(楊華等, 2016; 陳泓渝等, 2020)。該捕食螨是否能有效控制西花薊馬，作為溫室大棚生物西花薊馬的有效生物防治天敵？本文對(duì)雙尾新小綏螨各螨態(tài)對(duì)西花薊馬不同齡期若蟲的捕食功能以及溫度對(duì)雙尾新小綏螨的雌成螨捕食西花薊馬1齡若蟲能力的影響進(jìn)行了研究，以期為西花薊馬的生物防治提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

西花薊馬：采自石河子大學(xué)農(nóng)學(xué)院試驗(yàn)站，實(shí)驗(yàn)室內(nèi)以菜豆Phaseolusvulgaris為寄主植物進(jìn)行繁育。

雙尾新小綏螨：2013年采集于新疆伊犁地區(qū)，實(shí)驗(yàn)室內(nèi)(溫度25℃±2℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶ 8 D)以腐食酪螨Tyrophagusputrescentiae加麩皮制成飼料進(jìn)行飼喂，連續(xù)飼養(yǎng)超過30代。

1.2 西花薊馬1齡若蟲和2齡若蟲的獲得

為獲得齡期一致的西花薊馬若蟲，使用菜豆葉片制成葉碟，接入15頭西花薊馬雌成蟲，添加玫瑰花粉作為營養(yǎng)補(bǔ)充(沈登容等, 2012)，使其產(chǎn)卵24 h后，去除雌成蟲，置于29℃±1℃，RH 70%±10%，光周期16 L ∶ 8 D的恒溫培養(yǎng)箱中，48 h后可得到齡期一致的西花薊馬1齡若蟲，選取一部分用于捕食功能反應(yīng)，另一部分1齡若蟲挑至新的葉蝶上，置于培養(yǎng)箱中，48 h后即可得到齡期一致的西花薊馬2齡若蟲。

1.3 雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬的捕食功能反應(yīng)

根據(jù)前期的預(yù)實(shí)驗(yàn)結(jié)果，雙尾新小綏螨選取雌成螨、雄成螨、第II若螨、第I若螨共4個(gè)螨態(tài)，獵物西花薊馬為1齡若蟲和2齡若蟲(羅春萍等, 2018; Suetal., 2019a)。獵物密度設(shè)置為每小室5、10、15、20和25頭，每個(gè)密度設(shè)置10次重復(fù)。試驗(yàn)小室由3塊正方形的透明亞克力板組成(5 cm×5 cm×0.3 cm)，中間一片亞克力板中心有直徑2.5 cm的空洞，為試驗(yàn)提供空間，孔洞一側(cè)使用菜豆葉片背面覆蓋，葉片下墊一條長于小室的濾紙，用于緩沖對(duì)葉片的壓力及記錄編號(hào)，所有部分使用長尾夾固定。每個(gè)小室挑入一頭經(jīng)過24 h饑餓處理的雙尾新小綏螨，并置于恒溫培養(yǎng)箱中29℃±1℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶8 D，24 h后觀察記錄獵物的消耗量。

1.4 溫度對(duì)雙尾新小綏螨捕食西花薊馬能力的影響

捕食螨選擇雙尾新小綏螨的雌成螨，獵物為西花薊馬的1齡若蟲。獵物密度設(shè)置為每小室5、10、15、20和25頭，每個(gè)密度設(shè)置10個(gè)重復(fù)。每個(gè)小室挑入一頭經(jīng)過饑餓處理24 h 的雙尾新小綏螨雌成螨。分別置于溫度設(shè)為23、26、29、32和35℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶ 8 D的恒溫培養(yǎng)箱內(nèi)，24 h后觀察記錄獵物的消耗量。

1.5 數(shù)據(jù)處理

捕食功能反應(yīng)：根據(jù)獵物密度與被捕食量之間的邏輯斯諦回歸分析確定捕食功能反應(yīng)類型，方程如下(Farhadietal., 2010; Ganjisaffar and Perring, 2015)：

其中，N0為獵物初始量，Ne為被捕食的獵物數(shù)。P0、P1、P2和P3為常數(shù)、一次、二次、三次方系數(shù)。如果P1=0，捕食者的捕食量隨著獵物的密度的增加而直線上升，屬于Holling I型；如果P1< 0，而且捕食者捕食量隨著獵物密度增加而增加，之后處于一個(gè)平穩(wěn)狀態(tài)，則屬于Holling II型。如果P1> 0，捕食者的捕食量隨獵物密度呈“S”波動(dòng)，則屬于Holling III型。Holling II型功能反應(yīng)模型(Timmsetal., 2008)：

其中，a為攻擊系數(shù)(Attack rate)；T為捕食者處理獵物的總時(shí)間(本文T為1 d)。Th為發(fā)現(xiàn)并捕食一頭獵物所消耗的時(shí)間。

S為尋找效應(yīng)，公式如下(鄧士群等, 2020)：

使用IBM SPSS Statistics 20和Origin 2017軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)計(jì)算及作圖，利用Duncan式新復(fù)極差法對(duì)處理間的數(shù)據(jù)進(jìn)行多重比較分析；兩者之間對(duì)比使用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)進(jìn)行顯著性檢驗(yàn)。

2 結(jié)果與分析

2.1 雙尾新小綏螨不同齡期對(duì)西花薊馬若蟲的捕食功能反應(yīng)

雙尾新小綏螨不同齡期對(duì)西花薊馬若蟲的取食量如表1所示。雙尾新小綏螨雌成螨和雄成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量均顯著高于對(duì)西花薊馬2齡若蟲的捕食量(P<0.05)。隨著獵物密度上升，雙尾新小綏螨各螨態(tài)的捕食量逐漸增加。29℃下，雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量最高，最高可達(dá)4.4頭/日。除獵物密度10頭/室，雙尾新小綏螨雌成螨和雄成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量無顯著差異外(P>0.05)，其余獵物密度下，雙尾新小綏螨雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量均顯著高于其它活動(dòng)螨態(tài)(P<0.05)。在任意獵物密度下，雙尾新小綏螨雌成螨和雄成螨對(duì)西花薊馬2齡若蟲的捕食量無顯著差異(P>0.05)。

回歸分析結(jié)果顯示，一次方系數(shù)P1在各個(gè)獵物密度處理下均小于0(表2)，并且捕食螨的捕食量均隨著獵物密度的增加逐漸增加后趨于穩(wěn)定(圖1)。表明雙尾新小綏螨各活動(dòng)螨態(tài)對(duì)西花薊馬1齡、2齡若蟲的捕食功能類型均屬于Holling Ⅱ型。

雙尾新小綏螨對(duì)不同密度西花薊馬的捕食功能參數(shù)分析顯示(表3)，在捕食西花薊馬1齡若蟲時(shí)，雙尾新小綏螨成螨的攻擊系數(shù)顯著高于若螨。雙尾新小綏螨雌成螨、雄成螨、第II若螨處理1頭西花薊馬1齡若蟲所需要的時(shí)間并無顯著差(P>0.05)，并且顯著低于第I若螨的處理時(shí)間(P<0.05)。捕食效能可以看出雙尾新小綏螨雌成螨捕食效能最高，并且顯著高于其他 3個(gè)螨態(tài)(P<0.05)。在捕食西花薊馬2齡若蟲時(shí)，雙尾新小綏螨雄成螨攻擊系數(shù)顯著高于雌成螨的攻擊系數(shù)(P<0.05)，但雌成螨與雄成螨對(duì)西花薊馬2齡若蟲的處理時(shí)間、捕食效能、日最大捕食量均無顯著差異(P>0.05)。雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲及2齡若蟲的的捕食功能參數(shù)可以看出，雙尾新小綏螨雌成螨與雄成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的攻擊系數(shù)、捕食效能、日最大捕食量均顯著高于西花薊馬2齡若蟲(P<0.05)，且處理1頭西花薊馬1齡若蟲的時(shí)間顯著短于處理1頭西花薊馬2齡若蟲的時(shí)間(P<0.05)。

表1 雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬若蟲的日均捕食量(頭/日)

表2 雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬捕食功能回歸分析Table 2 Estimates of coefficients in a binomial logistic regression of Frankliniella occidentalis consumed by Neoseiulus bicaudus

圖1 雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬捕食功能反應(yīng)曲線Fig.1 Functional response of different stages of Neoseiulus bicaudus feeding different stages of Frankliniella occidentalis注：圖中A、B、C、D分別代表雙尾新小綏螨第I若螨、第II若螨、雌成螨、雄成螨。Note: Fig. A, B, C and D meaned protonymph, deutonymph, adult female mite, adult male mite of N.bicaudus, respectively.

表3 雙尾新小綏螨對(duì)不同密度西花薊馬的捕食功能參數(shù)

2.2 雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬的尋找效應(yīng)

雙尾新小綏螨各活動(dòng)螨態(tài)捕食西花薊馬的1齡若蟲及2齡若蟲尋找效應(yīng)均隨獵物密度的升高而降低。雙尾新小綏螨在西花薊馬獵物密度為5頭/室時(shí)，雌成螨對(duì)西花薊馬的1齡若蟲尋找效應(yīng)最高,雄成螨對(duì)西花薊馬2齡若蟲的尋找效應(yīng)最高。且在其他獵物密度下，雙尾新小綏螨成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的尋找效應(yīng)均高于若螨，且均高于對(duì)西花薊馬2齡若蟲的尋找效應(yīng)(P<0.05)(圖2)。

圖2 雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬的尋找效應(yīng)曲線Fig.2 Searching efficacy of Neoseiulus bicaudus to Frankliniella occidentalis注：A和B分別代表西花薊馬1齡若蟲和2齡若蟲。Note: A and B meaned 1st instar and 2nd instar of Frankliniella occidentalis respectively.

2.3 溫度對(duì)雙尾新小綏螨雌成螨捕食西花薊馬1齡若蟲的影響

在相同溫度下，雙尾新小綏螨雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量隨著獵物密度的增加而增加。在23～32℃，相同獵物密度下捕食螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量隨溫度的上升而增加，到達(dá)35℃時(shí)捕食量開始下降。在32℃，當(dāng)獵物密度25頭/室時(shí)，雙尾新小綏螨雌成螨的捕食量達(dá)到最大值，6.7頭/日。因此，最適合雙尾新小綏螨雌成螨捕食的溫度范圍為29～32℃(表4)。

表4 不同溫度下雙尾新小綏螨雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量Table 4 Consumption of adult female Neoseiulus bicaudus on 1st instar nymphs Frankliniella occidentalis under different temperatures

在23～35℃內(nèi), 雙尾新小綏螨雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食功能反應(yīng)類型符合Holling II型(表5)。在32℃時(shí)，捕食螨處理1頭西花薊馬1齡若蟲所用的時(shí)間最短，在各溫度梯度下捕食螨處理時(shí)間由小到大依次為：32℃=29℃<35℃<26℃<23℃。23～32℃內(nèi)捕食螨的捕食效能隨著溫度的上升而增大，到達(dá)35℃逐漸減弱。在29～32℃內(nèi)雙尾新小綏螨雌成螨的日最大捕食量顯著高于其余溫度(P<0.05)。

表5 不同溫度雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬捕食類型參數(shù)估計(jì)

表6 不同溫度下雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬捕食功能反應(yīng)參數(shù)

圖3 不同溫度下雙尾新小綏螨雌成螨對(duì)對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食功能曲線Fig.3 Functional response of different temperatures of adult female Neoseiulus bicaudus on 1st instar nymphs Frankliniella occidentalis注：A、B、C、D和E分別代表溫度23℃、26℃、29℃、32℃、35℃。Note: A, B, C, D and E meaned the temperatures 23℃,26℃,29℃,32℃,35℃, respectively.

2.4 溫度對(duì)雙尾新小綏螨雌成螨捕食西花薊馬1齡若蟲尋找效應(yīng)的影響

各溫度梯度下雙尾新小綏螨雌成螨的尋找效應(yīng)均隨者獵物密度的增加而降低。23～32℃內(nèi)雙尾新小綏螨雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的尋找效應(yīng)隨著溫度升高而增加，到達(dá)35℃時(shí)尋找效應(yīng)開始下降。32℃時(shí)捕食螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲尋找效應(yīng)最高(圖4)。

圖4 不同溫度雙尾新小綏螨雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的尋找效應(yīng)Fig.4 Searching efficacy of adult female Neoseiulus bicaudus to 1st instar nymphs of Frankliniella occidentalis at different temperatures

3 結(jié)論與討論

本研究探究了雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬的捕食作用。結(jié)果表明，雙尾新小綏螨雌成螨、雄螨、第I若螨和第II若螨不同螨態(tài)均能夠捕食西花薊馬的1齡若蟲和2齡若蟲。就雙尾新小綏螨而言，雌成螨對(duì)西花薊馬的捕食能力高于其它螨態(tài)。這一結(jié)果與雙尾新小綏螨在捕食截形葉螨Tetranychustruncatus、土耳其斯坦葉Tetranychusturkestani和煙薊馬的結(jié)果一致(Zhangetal., 2017)。而對(duì)于西花薊馬，1齡若蟲被捕食的量顯著高于2齡若蟲，但是預(yù)蛹和蛹基本不被取食，這可能與西花薊馬的習(xí)性有關(guān)。據(jù)文獻(xiàn)報(bào)道，巴氏新小綏螨Neoseiulusbarkeri和胡瓜新小綏螨偏好西花薊馬1齡若蟲，而薊馬2齡若蟲及預(yù)蛹可以通過突然扭動(dòng)腹部，并排出少量粘液來防御捕食螨的攻擊，薊馬成蟲有翅，捕食螨難以取食(Kajita, 1986; Bakker and Sabelis, 1989)。本研究結(jié)果表明，雙尾新小綏螨不僅可以捕食西花薊馬1齡若蟲，而且可以取食少量的2齡若蟲。西花薊馬低齡若蟲生活比較隱蔽，雙尾新小綏螨為生物天敵，具有主動(dòng)搜索能力，因此，可以作為生防天敵在西花薊馬低齡若蟲期進(jìn)行應(yīng)用，用來降低西花薊馬種群數(shù)量，減輕作物受害。

通過對(duì)雙尾新小綏螨不同螨態(tài)不同密度對(duì)西花薊馬若蟲捕食量使用回歸分析結(jié)果顯示，方程系數(shù)常數(shù)P1均小于0，根據(jù)模型判定其捕食功能反應(yīng)類型均為Holling II型。進(jìn)而研究了在不同溫度(23～35℃)情況下，雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食能力，功能反應(yīng)類型也均屬于Holling II型。雖然從捕食功能曲線上，雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬若蟲的捕食功能曲線沒有出現(xiàn)明顯的拐點(diǎn)，隨著獵物密度增加，取食量也在緩慢增加，這可能與試驗(yàn)裝置(小室)給與天敵、獵物有限的活動(dòng)空間有關(guān)。而實(shí)際處理中，由于雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲及2齡若蟲取食量有限，獵物最高密度設(shè)置已是其實(shí)際最大捕食量的5倍以上，且根據(jù)邏輯斯蒂方程擬合分析雙尾新小綏螨對(duì)西花薊馬若蟲的捕食功能類型均屬于Holling II型。Holling II型的捕食功能類型在植綏螨中十分常見，例如胡瓜新小綏螨、巴氏新小綏螨等均屬于此類型(張東旭, 2012; 尚素琴等, 2016)。

不同溫度對(duì)雙尾新小綏螨捕食西花薊馬若蟲的影響，結(jié)果顯示，23～32℃雙尾新小綏螨的日均捕食量隨溫度升高呈上升趨勢，29～32℃雙尾新小綏螨的雌成螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量最高，可達(dá)6.7頭/日，最適于其捕食，35℃時(shí)，日均捕食量下降。這可能由于溫度過高或過低時(shí)雙尾新小綏螨的活動(dòng)能力降低有關(guān)。同樣，斯氏鈍綏螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量同樣也隨著溫度而增加，30℃時(shí)最大，當(dāng)每25頭/室時(shí)對(duì)西花薊馬1齡若蟲捕食量為7.2頭/日，到達(dá)35℃捕食量下降(羅春萍等, 2018)，這一結(jié)果與本研究結(jié)論近似，說明在溫度對(duì)捕食螨捕食獵物有一定影響，在29～32℃釋放雙尾新小綏螨，對(duì)西花薊馬防控效果最好。

自然界中捕食螨對(duì)獵物的捕食能力受到多種因素的影響，例如獵物的營養(yǎng)質(zhì)量、防御機(jī)制和密度等(Eubanks and Denno, 2000)。捕食者前期的取食經(jīng)歷對(duì)其取食選擇性也具有較重要的影響(Schausbergeretal., 2010)。使用西花薊馬飼養(yǎng)的斯氏鈍綏螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量最大可達(dá)到10.7頭/日(羅春萍等, 2018)，而在相同獵物密度下使用橢圓食粉螨飼養(yǎng)的斯氏鈍綏螨對(duì)西花薊馬1齡若蟲的捕食量為7.8頭(禹云超等, 2019)。通過短期的人工馴化就可以達(dá)到提高對(duì)靶標(biāo)獵物的選擇率和取食量，替代獵物飼養(yǎng)的雙尾新小綏螨經(jīng)過3 d的重新適應(yīng)，可提高其對(duì)自然獵物的選擇性和取食量(Suetal., 2019)。因此是否可通過重新適應(yīng)，提高捕食螨對(duì)西花薊馬的選擇和取食量，來達(dá)到更好的防治效果，有待進(jìn)一步驗(yàn)證。