單巢類輪蟲有性生殖的研究進(jìn)展與展望*

孫 棟，牛翠娟

(北京師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100875)

輪蟲是一類體型微小的后生動(dòng)物，通常體長100 ～1000 μm，目前已知約2000 種，隸屬輪蟲動(dòng)物門(Rotifera)[1].一般認(rèn)為，輪蟲動(dòng)物門包括 3 大類群:單巢綱(Monogononta)(1570 種)、蛭態(tài)綱(Bdelloidea)(461 種)和尾盤綱(Seisonidea)(3 種)[2].輪蟲動(dòng)物門3 個(gè)主要類群的生殖方式迥異，單巢綱為典型的周期性孤雌生殖(cyclical parthenogenesis)，蛭態(tài)綱為無性的孤雌生殖(asexual parthenogenesis)，而尾盤綱為有性生殖(sexual reproduction).作為輪蟲動(dòng)物門的主體，單巢類輪蟲廣泛分布于河湖、沼澤和海洋等各類水體，特別是淡水浮游動(dòng)物的重要組成部分，在河流和湖泊生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)、能量流動(dòng)和信息傳遞中起著關(guān)鍵作用.研究單巢類輪蟲在自然水體中的種群動(dòng)態(tài)及其決定機(jī)制對(duì)淡水生態(tài)系統(tǒng)管理具有重要的理論和應(yīng)用價(jià)值.作為周期性孤雌生殖的動(dòng)物，有性生殖的發(fā)生和進(jìn)化對(duì)策對(duì)單巢類輪蟲種群動(dòng)態(tài)和進(jìn)化都有著根本性的影響，因而一直是輪蟲學(xué)研究的核心內(nèi)容.本文就單巢類輪蟲有性生殖的最新研究進(jìn)展做一系統(tǒng)綜述，以期為國內(nèi)相關(guān)領(lǐng)域的研究提供參考.

1 單巢類輪蟲有性生殖的機(jī)理

1.1 輪蟲有性生殖的信息素

在單巢類輪蟲中，很多證據(jù)表明它們使用一些化學(xué)信號(hào)來調(diào)節(jié)其生殖方式(即孤雌生殖到有性生殖的轉(zhuǎn)變).早在1960s，Gilbert[3]就證實(shí)萼花臂尾輪蟲(Brachionus calyciflorus)和角突臂尾輪蟲(B.angularis)種群由無性繁殖到有性繁殖的轉(zhuǎn)變是由種群自身釋放到水體中的一種化學(xué)物質(zhì)所誘發(fā)的.Snell 等[4]證明B.manjavacas(屬于褶皺臂尾輪蟲(B.plicatilis)種復(fù)合體)有性生殖的觸發(fā)是由一種其自身釋放的39 kDa 的蛋白質(zhì)(被定義為“有性生殖誘導(dǎo)蛋白”，MIP)在水體中積累所致.進(jìn)一步的研究發(fā)現(xiàn)單巢類輪蟲有性生殖觸發(fā)過程與細(xì)菌中的群體感應(yīng)現(xiàn)象(quorum sensing)很相似[5].輪蟲有性生殖的另一個(gè)重要環(huán)節(jié)——交配行為，也是由化學(xué)信號(hào)觸發(fā)的.目前已經(jīng)確定在輪蟲身體表面存在一種特殊的糖蛋白，被稱為“雄性識(shí)別信息素”(MRP)，當(dāng)雄蟲與雌蟲相遇時(shí)，這種糖蛋白通過兩者的身體直接接觸而被體表的性信息素感受器所探知，并完成交配前的物種識(shí)別和確認(rèn)過程[6-7].最近的研究表明MRP 基因?qū)儆谝粋€(gè)編碼一類相似蛋白質(zhì)的基因家族，因而它可能是單巢類輪蟲中存在快速進(jìn)化現(xiàn)象的一種潛在解釋[8-9].

到目前為止，還沒有任何一種輪蟲的信息素被準(zhǔn)確鑒定(解析出其晶體結(jié)構(gòu))，但有大量證據(jù)表明單巢類輪蟲種群的混交雌體比率可對(duì)多種動(dòng)物的信息素做出反應(yīng).這些物質(zhì)包括脊椎動(dòng)物的生長激素(vertebrate growth hormone)、孕酮(progesterone)、人體絨毛膜促性腺激素(human chorionic gonadotropin)、17β-雌二醇(17β-estradiol)和三碘甲狀腺氨酸(triiodothyronine)以及昆蟲中的類固醇二十羥基蛻皮酮(steroid 20-hydroxyecdysone)和保幼激素(juvenile hormone)[10-12].盡管上述研究都沒有準(zhǔn)確測(cè)定輪蟲體內(nèi)的被試物質(zhì)含量與培養(yǎng)液中此物質(zhì)含量的關(guān)系，而且培養(yǎng)液中的被試物質(zhì)濃度可能與輪蟲體內(nèi)此物質(zhì)的濃度差異極大，同時(shí)這類物質(zhì)在輪蟲體內(nèi)的吸收和代謝途徑也遠(yuǎn)未明晰，但考慮到這些物質(zhì)的水溶性特征和在自然界中分布的廣泛性，這些實(shí)驗(yàn)結(jié)果都暗示某種類固醇類(steroid)的內(nèi)源性物質(zhì)可能在單巢類輪蟲有性生殖的調(diào)控過程中起著核心作用.

另外，研究證實(shí)某些藥物、殺蟲劑和有機(jī)化合物可對(duì)水生動(dòng)物內(nèi)分泌系統(tǒng)造成干擾[13].在單巢類輪蟲中，人們也發(fā)現(xiàn)水體中常見的內(nèi)分泌干擾物質(zhì)，如壬基苯酚(nonylphenol)、睪酮(testosterone)、氟他胺(flutamide)、早熟素(precocene)、抗雄性激素殺螟松(anti-androgens fenitrothion)和環(huán)丙氯地孕酮(cyproterone acetate)等都可顯著影響萼花臂尾輪蟲的有性生殖和休眠卵生產(chǎn)[14-15].這些實(shí)驗(yàn)證據(jù)啟示單巢類輪蟲的有性生殖對(duì)于雄激素及其拮抗物質(zhì)干擾的敏感度可能要高于雌激素類物質(zhì)的干擾，同時(shí)也進(jìn)一步支持類固醇類物質(zhì)可能是單巢類輪蟲有性生殖過程關(guān)鍵信息素的觀點(diǎn).

1.2 輪蟲卵母細(xì)胞的發(fā)育過程及外源物質(zhì)影響其發(fā)育的信號(hào)通路

在很多動(dòng)物中，卵母細(xì)胞的發(fā)育過程都受到各種信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路的緊密調(diào)控[16].但在輪蟲中，調(diào)控卵母細(xì)胞發(fā)育過程的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路至今尚未完全闡明.在輪蟲中卵母細(xì)胞的成熟是連續(xù)性的，而卵黃腺產(chǎn)生的卵黃物質(zhì)開始注入到卵細(xì)胞中標(biāo)志著這一系列過程的起始[17].近期研究表明，母體產(chǎn)出后代的生殖類型(混交雌體或是非混交雌體)在其產(chǎn)卵前較短時(shí)間內(nèi)才被確定，大約是卵細(xì)胞在卵巢內(nèi)發(fā)育的時(shí)段[18];同時(shí)研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)母體暴露于含有一定濃度孕酮的培養(yǎng)液中時(shí)，后代的生殖類型會(huì)受到影響[12].這暗示通過抑制某些卵母細(xì)胞發(fā)育信號(hào)通路上關(guān)鍵基因的表達(dá)就可以人為改變它們后代的生殖類型[19].

目前認(rèn)為單巢類輪蟲卵母細(xì)胞發(fā)育過程的內(nèi)分泌信號(hào)有兩種可能的通路:一種可能的途徑是體外的有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)穿越輪蟲的體壁，直接作用于卵母細(xì)胞，并導(dǎo)致卵母細(xì)胞發(fā)育過程中的特定基因表達(dá)發(fā)生改變，從而產(chǎn)生混交雌體.具體來說，這種途徑中對(duì)有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)的受體可能直接存在于卵母細(xì)胞表面，也可能存在于卵黃腺，通過卵母細(xì)胞發(fā)育過程中卵黃物質(zhì)的注入而將信息間接傳遞給卵母細(xì)胞，也可能兩者皆有.另一種可能是卵母細(xì)胞和卵黃腺都沒有信號(hào)受體，或者體外的有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)無法穿透輪蟲體細(xì)胞到達(dá)生殖腺，而受體存在于輪蟲體細(xì)胞(更可能是存在于體表).體細(xì)胞的受體接受信息后通過神經(jīng)系統(tǒng)或是其他體內(nèi)的信息傳遞方式將有性生殖的誘導(dǎo)信號(hào)傳遞至生殖腺和生殖細(xì)胞[20].

2 單巢類輪蟲有性生殖發(fā)生的誘導(dǎo)因素

到目前為止，已經(jīng)有3 種環(huán)境因子被證實(shí)可誘導(dǎo)單巢類輪蟲的孤雌生殖母體產(chǎn)生有性后代，進(jìn)一步誘導(dǎo)種群發(fā)生有性生殖.這3 種環(huán)境因子包括種群密度信號(hào)、食物中的維生素E 和長的光周期.

2.1 種群密度信號(hào)

密度效應(yīng)(crowding effect)是單巢類輪蟲中研究最為廣泛同時(shí)也是最早發(fā)現(xiàn)的一種有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)[21].實(shí)驗(yàn)室研究在褶皺臂尾輪蟲種復(fù)合體[4，22-24]、萼花臂尾輪蟲[25-26]、角突臂尾輪蟲、臂尾水輪蟲(Epiphanes brachionus)、椎尾水輪蟲(E.senta)、前額犀輪蟲(Rhinoglena frontalis)[27]和顫動(dòng)疣毛輪蟲(Synchaeta tremula)[28]中都發(fā)現(xiàn)高的種群密度可以誘導(dǎo)有性母體的產(chǎn)生.同時(shí)野外觀察的證據(jù)也支持這個(gè)結(jié)論[29].在其他周期性孤雌生殖的浮游動(dòng)物(如枝角類)中，也有很多證據(jù)表明高的種群密度可以誘導(dǎo)種群發(fā)生有性生殖[30-31].如此廣泛的實(shí)證表明，高種群密度會(huì)誘導(dǎo)種群進(jìn)行有性生殖在整個(gè)單巢類輪蟲中可能是一種普遍現(xiàn)象.

近期研究證實(shí)在褶皺臂尾輪蟲中這種誘導(dǎo)種群發(fā)生有性生殖的物質(zhì)是一種39 kDa 的蛋白質(zhì)[4].盡管在其他輪蟲種類中有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)物質(zhì)并未得到深入研究，但考慮到有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)所必須具備的種間特異性(見下文論述)和保守性特征，其他的單巢類輪蟲很可能也是采用類似蛋白質(zhì)作為誘導(dǎo)信號(hào)(MIP)[4，32].在自然水體中，某一特定輪蟲物種的MIP 濃度取決于輪蟲種群釋放積累速率和水體中細(xì)菌分解速率的平衡.其中輪蟲釋放MIP 的速率主要取決于輪蟲種群大小、年齡結(jié)構(gòu)和種群增長率，水體中MIP 分解的速率則主要與溫度和細(xì)菌群落構(gòu)成有關(guān)[32].最近的模型研究還認(rèn)為輪蟲種群釋放MIP 很可能存在一種正反饋機(jī)制，即水體中MIP 的積累會(huì)促進(jìn)輪蟲種群加快釋放MIP 的速率[33]，但是更為確鑿的實(shí)驗(yàn)證據(jù)目前仍然很缺乏.

2.2 食物中的維生素E

關(guān)于食物中的維生素E 誘導(dǎo)輪蟲發(fā)生有性生殖的研究集中于晶囊輪蟲屬(Asplanchna)的幾個(gè)種類，其中包括卜氏晶囊輪蟲(Asplanchna brightwelli)、間型晶囊輪蟲(A.intermedia)和西氏晶囊輪蟲(A.sieboldi).當(dāng)孤雌繁殖的晶囊輪蟲母體攝入富含維生素E(即α-生育酚)的食物時(shí)，它們就可以生產(chǎn)混交后代[34-35].事實(shí)上，維生素E 很可能是通過直接控制晶囊輪蟲非混交雌體的多態(tài)性(一種晶囊輪蟲特有的體型大小和身體結(jié)構(gòu)發(fā)生顯著改變的現(xiàn)象，并非誘導(dǎo)防御現(xiàn)象)而影響后代的生殖方式.關(guān)于食物中維生素E 誘導(dǎo)輪蟲產(chǎn)生有性生殖后代的生態(tài)意義，Gilbert 進(jìn)行了詳細(xì)討論:在自然水體中維生素E 只能由綠藻和高等植物合成，因而捕食性的晶囊輪蟲只有通過攝食植食性輪蟲(例如臂尾輪蟲和龜甲輪蟲等)才可能攝入充足維生素E.有研究發(fā)現(xiàn)富含維生素E 的食物可以誘導(dǎo)晶囊輪蟲的體型和結(jié)構(gòu)發(fā)生顯著變化:孤雌生殖的雌體體型增大，同時(shí)具有顯著寬闊的頭冠部(稱為“鐘型”，campanulate morphotype)，這些體型和結(jié)構(gòu)的變化有利于晶囊輪蟲進(jìn)一步擴(kuò)大食物范圍，使得它們能夠捕食較大的輪蟲和甲殼類的獵物[32，35].高的維生素E 攝入量意味著環(huán)境中食物豐富(尤其是可以為晶囊輪蟲提供豐富營養(yǎng)的植食性輪蟲)，隨著種群密度上升，雌雄個(gè)體的相遇概率也增大，同時(shí)豐富的食物可以允許受精雌體為休眠卵提供更為豐富的營養(yǎng)儲(chǔ)備(主要是脂類物質(zhì))[35]，因此對(duì)于晶囊輪蟲來說，食物中維生素E 的豐富程度可以作為環(huán)境中食物豐富程度和晶囊輪蟲種群密度的良好指示.

2.3 長的光周期

到目前為止人們僅在椎輪屬(Notommata)和異尾輪屬(Trichocerca)中發(fā)現(xiàn)長的光周期可誘導(dǎo)孤雌生殖種群產(chǎn)生混交個(gè)體[36-37].光周期作為一種信號(hào)的特點(diǎn)是高度的穩(wěn)定性和可預(yù)測(cè)性.當(dāng)輪蟲將光周期與環(huán)境條件及種群密度聯(lián)系時(shí)，長的光周期意味著合適的水溫和環(huán)境條件以及隨之而來的種群密度上升，這些都符合資源需求假說和雌雄相遇假說(兩個(gè)假說內(nèi)容見下文論述).但是光周期作為有性生殖誘導(dǎo)因素的基本前提是輪蟲生活環(huán)境中的各種條件(特別是食物豐富程度以及隨之而來的種群密度)與光周期強(qiáng)烈而且穩(wěn)定地關(guān)聯(lián)，這點(diǎn)在臂尾輪蟲屬和晶囊輪蟲屬顯然是不具備的，因而這些類群的輪蟲只有依靠與自身所處環(huán)境條件更為直接相關(guān)的因素(例如種群密度)而不是極端穩(wěn)定和可預(yù)測(cè)的光周期來作為有性生殖的誘導(dǎo)因素[32，38].

3 有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)的物種特異性

衡量周期性孤雌生殖輪蟲長期適合度的合理指標(biāo)是一個(gè)生長季內(nèi)休眠卵的生產(chǎn)量[21]，而在較高的種群密度下進(jìn)行有性生殖有利于雌雄個(gè)體的相遇和交配，因而有助于提高休眠卵產(chǎn)量.如果同域共存的多個(gè)輪蟲物種的有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)沒有種間界限，那么先萌發(fā)的物種在水體中積累的MIP 就會(huì)讓后萌發(fā)的物種在種群密度仍然較低時(shí)面臨高的MIP 濃度(從而觸發(fā)種群的有性生殖).而此時(shí)如果后萌發(fā)物種的種群被觸發(fā)有性生殖，那么此物種的種群增長率將受到極大抑制，同時(shí)產(chǎn)生的休眠卵總數(shù)量也會(huì)較少.因而理論上說，在溫帶水體中分布的單巢類輪蟲，其有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)(MIP)應(yīng)該存在顯著的種間隔離機(jī)制，即MIP 的物種特異性[39].但迄今為止只有少數(shù)研究探討了有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)在浮游動(dòng)物中的種特異性問題，主要集中于枝角類水蚤屬和單巢類輪蟲臂尾輪屬[40-41].

近期有兩個(gè)更為系統(tǒng)的實(shí)驗(yàn)探究了臂尾輪蟲類的有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)物種特異性的問題.Gilbert[25]發(fā)現(xiàn)萼花臂尾輪蟲北美品系和澳洲品系個(gè)體釋放的MIP 都可以誘導(dǎo)同品系其他個(gè)體產(chǎn)生有性個(gè)體，但是不能誘導(dǎo)對(duì)方品系個(gè)體產(chǎn)生有性個(gè)體.這表明萼花臂尾輪蟲的有性生殖誘導(dǎo)存在分類上(地理品系間)的特異性.后續(xù)的分子系統(tǒng)學(xué)和交配實(shí)驗(yàn)研究表明，澳洲品系很可能是萼花臂尾輪蟲種復(fù)合體內(nèi)的一個(gè)隱種[42].Stelzer 等[43]利用核糖體ITS1 序列構(gòu)建了褶皺臂尾輪蟲種復(fù)合體內(nèi)5 個(gè)不同地理隱種間的系統(tǒng)發(fā)育樹，并與它們相互之間的有性生殖誘導(dǎo)特異性進(jìn)行了比較.結(jié)果并未發(fā)現(xiàn)種復(fù)合體內(nèi)的地理隱種間在有性生殖誘導(dǎo)方面存在特異性，而且也與系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系無關(guān).為什么在萼花臂尾輪蟲種復(fù)合體和褶皺臂尾輪蟲種復(fù)合體內(nèi)隱種間得到的結(jié)論完全不同?目前尚無實(shí)驗(yàn)證據(jù)或理論假說很好解釋此差異.不過有實(shí)驗(yàn)證據(jù)表明在單巢類輪蟲的部分類群(包括萼花臂尾輪蟲和褶皺臂尾輪蟲)存在有性生殖延遲現(xiàn)象(詳見下文論述)[27，44]和交配行為上的生殖隔離[42，45]，這可能是這種不依賴于有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)種間特異性的隱種共存的一種解釋.

4 關(guān)于單巢類輪蟲有性生殖發(fā)生時(shí)刻的假說

實(shí)驗(yàn)室和野外研究都發(fā)現(xiàn)單巢類輪蟲有性生殖的發(fā)生時(shí)刻及種群中有性個(gè)體的比率通常都與種群密度緊密相關(guān)[24，29].關(guān)于單巢類輪蟲種群有性生殖的發(fā)生，目前主要有3 個(gè)假說.

4.1 環(huán)境惡化假說(habitat deterioration hypothesis)

環(huán)境惡化假說認(rèn)為由于周期性孤雌生殖動(dòng)物有性生殖的發(fā)生可以顯著抑制種群的增長[46]，因而在環(huán)境條件適宜時(shí)它們進(jìn)行孤雌生殖快速擴(kuò)大克隆種群，而有性生殖應(yīng)該在環(huán)境條件惡化時(shí)發(fā)生[47].在環(huán)境惡化時(shí)進(jìn)行孤雌生殖產(chǎn)生休眠卵有兩個(gè)優(yōu)勢(shì):一是可以借助休眠卵的形式渡過不良環(huán)境條件;二是有性生殖和基因重組帶來的遺傳上的多樣性有利于種群在未來的生長季適應(yīng)新的環(huán)境.

4.2 雌雄相遇假說(male-female encounter hypothesis)

雌雄相遇假說的前提是雌雄個(gè)體在水體中的相遇是隨機(jī)的，隨著種群密度的增加，這種相遇的概率和受精的成功率也隨之增大[48]，這樣可以保證克隆種群產(chǎn)生盡量多的休眠卵.如果種群在低密度下即大量進(jìn)行有性生殖，不僅受精成功率低，而且還要顯著犧牲種群在一個(gè)生長季內(nèi)的增長潛力和競(jìng)爭(zhēng)能力(均依賴孤雌生殖)[21，49].

4.3 資源需求假說(resource-demanding hypothesis)

在自然環(huán)境中，種群密度較高的時(shí)期通常也與食物條件適宜的時(shí)期，在此時(shí)種群進(jìn)行有性生殖除了可以有利于雌雄相遇之外，豐富的食物還有利于受精雌體產(chǎn)生數(shù)量較多且質(zhì)量較好的休眠卵(其中儲(chǔ)存的脂類物質(zhì)含量較多)[32，35].Snell 等[23]發(fā)現(xiàn)在褶皺臂尾輪蟲中種群的最低可增長食物濃度要遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于種群進(jìn)行有性生殖所需的最低食物濃度.而最近關(guān)于萼花臂尾輪蟲休眠卵生產(chǎn)與環(huán)境食物條件關(guān)系的研究中，下列兩個(gè)假說得到證實(shí):第一，混交雌體生產(chǎn)休眠卵所需要的最低食物濃度要遠(yuǎn)高于非混交雌體生產(chǎn)非混交卵的食物需求;第二，當(dāng)環(huán)境中食物濃度較低時(shí)，混交雌體生產(chǎn)休眠卵的數(shù)量較少(凈生殖率低)，只有當(dāng)食物條件適宜時(shí)混交雌體休眠卵的生產(chǎn)量才能夠達(dá)到最大值[50].上述研究都表明單巢類輪蟲成功進(jìn)行有性生殖并產(chǎn)下正常的休眠卵所需要的食物條件要遠(yuǎn)高于種群增長所需要的食物閾值，即從食物資源的角度來說有性生殖和休眠卵生產(chǎn)只能在食物條件適宜的環(huán)境中發(fā)生.

5 單巢類輪蟲有性生殖發(fā)生的幾個(gè)理論模型

周期性孤雌生殖動(dòng)物(例如單巢類輪蟲)有性生殖的發(fā)生對(duì)于其種群增長有著顯著的代價(jià)[46，51].孤雌生殖帶來的種群快速增長可提高某一物種或基因型的競(jìng)爭(zhēng)能力，在捕食風(fēng)險(xiǎn)存在的環(huán)境中這一點(diǎn)更為重要.而有性生殖產(chǎn)生的休眠卵又是種群渡過不良環(huán)境所必須的形式，因此休眠卵產(chǎn)量是某一物種或基因型的長期適合度指標(biāo)[21].在周期性孤雌生殖動(dòng)物的生活史中，一個(gè)核心問題是種群如何權(quán)衡孤雌生殖和有性生殖.

很多單巢類輪蟲都生活于不同程度的暫時(shí)性生境中.對(duì)于不同物種來說，每一個(gè)可利用生長季節(jié)的長度從幾天到幾個(gè)月不等.例如，對(duì)分布于北美洲Chihuahuan 沙漠中的一種六腕輪蟲Hexarthra sp.來說，由于沙漠中降雨很少且很快蒸發(fā)，因而它們的每一個(gè)生長季節(jié)就只有幾天，而且長度和間隔都高度不可預(yù)測(cè)[52].而對(duì)于溫帶淡水湖泊中常見的萼花臂尾輪蟲，其每一個(gè)生長季可長達(dá)幾個(gè)月，而且年際變化不大.正是基于輪蟲生境的暫時(shí)性特征，Serra 等[51]提出了輪蟲種群有性生殖發(fā)生的“bang-bang”策略模型(圖1a).此模型認(rèn)為，周期性孤雌生殖輪蟲種群的有性生殖存在一個(gè)0 或1 的策略，即當(dāng)某一生長季內(nèi)輪蟲種群達(dá)到一個(gè)較高的閾密度(圖1a 中的“有性生殖起始”密度)后種群只會(huì)生產(chǎn)有性個(gè)體，而有性生殖對(duì)當(dāng)前的種群增長沒有貢獻(xiàn)，同時(shí)由于個(gè)體的自然死亡和被捕食造成的種群密度下降會(huì)讓種群達(dá)到一個(gè)較低的閾密度(圖1a 中的“有性生殖終止”密度)，此時(shí)有性生殖完全消失，種群回到完全的孤雌生殖方式以快速增殖，隨后進(jìn)入下一個(gè)“有性生殖起始/終止”周期.

圖1 單巢類輪蟲有性生殖的理論模型(a:“bang-bang”策略模型;b:中等有性生殖比率模型)[21]Fig.1 Two models of sexual reproduction in the monogonont rotifers(a:“bang-bang”model;b:intermediate mictic ratios model)

理論模型的模擬還發(fā)現(xiàn)在這種有性生殖模式下有性生殖的最佳時(shí)刻(即生長季內(nèi)總的休眠卵產(chǎn)量最高)是種群的死亡率剛剛超過出生率之時(shí)，這時(shí)種群中新生的個(gè)體將全部為有性個(gè)體，直到種群密度低于“有性生殖終止”密度.如果自然水體中的輪蟲種群也是采取這種“bang-bang”策略，那么如果連續(xù)監(jiān)測(cè)的話應(yīng)該可以觀察到某一時(shí)段出現(xiàn)極高的有性個(gè)體比率，但是野外觀察數(shù)據(jù)并不支持這種“bang-bang”策略.例如，Carmona 等[29]在1992年7月到1993年11月間連續(xù)監(jiān)測(cè)了西班牙地中海沿岸3 個(gè)小型咸水湖中褶皺臂尾輪蟲種群的動(dòng)態(tài)，發(fā)現(xiàn)多數(shù)種群在大部分時(shí)間采取以孤雌生殖為主的繁殖方式，所有樣本中有性個(gè)體的比率為0 ～29%之間.最高29%的有性個(gè)體比率顯然并不支持上述的“bang-bang”策略模式.實(shí)驗(yàn)室內(nèi)關(guān)于輪蟲種群生態(tài)學(xué)的研究也發(fā)現(xiàn)在各種培養(yǎng)條件下輪蟲種群中有性個(gè)體的比率一般不超過50%[40，53].上述野外觀察和室內(nèi)實(shí)驗(yàn)的結(jié)果表明，溫帶湖泊中單巢類輪蟲的有性生殖采取此種策略模式的可能性并不大.

自然水體中進(jìn)行的食物添加實(shí)驗(yàn)證實(shí)溫帶湖泊中的輪蟲種群經(jīng)常處于食物限制的環(huán)境中[54]，因此在一個(gè)生長季節(jié)內(nèi)輪蟲的種群增長通常是密度依賴性的.基于輪蟲這種密度依賴性的種群增長模式，Serra 等[21]提出了一個(gè)密度依賴性輪蟲種群的最佳有性個(gè)體比率模型:

式中，m 為有性個(gè)體比率，種群中有性雌體數(shù)量與種群中總雌體數(shù)量的比值;其中，此模型中假定在一個(gè)生長季內(nèi)，某一特定克隆種群的有性個(gè)體比率為一恒定值;mo為最佳有性個(gè)體比率，在此有性個(gè)體比率下，種群一個(gè)生長季內(nèi)的休眠卵產(chǎn)量最高;q 為種群的死亡率;b 為種群的出生率.

對(duì)于一個(gè)特定的克隆種群，當(dāng)環(huán)境條件好轉(zhuǎn)時(shí)，死亡率下降、出生率上升，此時(shí)種群的最佳有性個(gè)體比率上升;反之，當(dāng)環(huán)境惡化時(shí)(例如種群的快速增長導(dǎo)致的食物缺乏)，死亡率上升、出生率下降，種群的最佳有性個(gè)體比率隨之下降.自然水體中的輪蟲種群出生率通常大于死亡率(至少在整個(gè)生長季節(jié)的大部分時(shí)間是這樣)，根據(jù)上述模型，輪蟲種群應(yīng)采取中等的有性生殖比率，而不是“bang-bang”策略模型的0 或1 比率.這一結(jié)論也與早期Snell 模型的模擬結(jié)果相吻合:根據(jù)13 個(gè)褶皺臂尾輪蟲地理品系的生命表實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)[55]修正了模型中的種群增長率參數(shù)后，此模型模擬出褶皺臂尾輪蟲種群的最佳有性生殖比率在10% ～50%之間;而綜合多個(gè)實(shí)驗(yàn)結(jié)果得到的褶皺臂尾輪蟲種群平均有性個(gè)體比率為21.20% ±3.84%(變化范圍為0 ～ 50%)[46].

這個(gè)模型的前提假設(shè)就從另一方面解釋了為什么“bang-bang”策略模型預(yù)測(cè)的有性生殖模式很難在實(shí)際觀察中發(fā)現(xiàn):由于通常溫帶水域分布的單巢類輪蟲生活于食物受限制的環(huán)境中[54]，而種群在這種相對(duì)穩(wěn)定和食物作為主要限制因子的環(huán)境中顯然是一種密度依賴性的增長(即有一個(gè)食物條件決定的環(huán)境容量K)，此時(shí)輪蟲種群更傾向于采取中等的有性生殖比率(圖1b);只有當(dāng)種群長期處于一種高度可預(yù)測(cè)的臨時(shí)性環(huán)境，同時(shí)種群在生長季內(nèi)的主要限制因子不是食物而是像災(zāi)變性的干旱等突發(fā)性限制因子時(shí)，“bangbang”有性生殖模式似乎才有可能在輪蟲種群中被保留下來[21].

多個(gè)輪蟲有性生殖發(fā)生的模型都發(fā)現(xiàn)有性生殖對(duì)種群增長有著顯著的代價(jià)[21，46].Serra 等[21]認(rèn)為也可以從有性生殖的代價(jià)角度解釋為什么環(huán)境條件適宜時(shí)種群的最佳有性個(gè)體比率會(huì)上升:

式中，RCm為種群有性生殖的相對(duì)代價(jià)(relative cost of mixis)，m 為有性個(gè)體比率，q 為種群的死亡率，b 為種群的出生率.

模型的說明:b·m 可以視為種群進(jìn)行有性生殖對(duì)種群增長的絕對(duì)代價(jià)，b-q 可以認(rèn)為是沒有有性生殖時(shí)種群的增長率，因而b·m/(b-q)即為有性生殖對(duì)種群增長的相對(duì)代價(jià).如果種群的有性個(gè)體比率不變，當(dāng)環(huán)境條件好轉(zhuǎn)時(shí)，b 上升、q 下降，有性生殖的相對(duì)代價(jià)下降，這里計(jì)算的種群有性生殖的相對(duì)代價(jià)是針對(duì)短期適合度的，由于種群的短期適合度(一個(gè)生長季內(nèi)的種群增長)和長期適合度(生長季內(nèi)的休眠卵產(chǎn)量)存在著權(quán)衡關(guān)系[46，49]，因此當(dāng)種群有性生殖導(dǎo)致的短期適合度代價(jià)下降時(shí)，選擇壓力將會(huì)偏好種群提高有性生殖比率以獲得更高的長期適合度.

表1 環(huán)境的可預(yù)測(cè)性與輪蟲種群的有性生殖策略*Tab.1 The relationship between the environmental predictability and the sexual reproduction strategy in the monogonont rotifers

6 影響單巢類輪蟲有性生殖的主要外在因素

人們?cè)陂L期的研究中還發(fā)現(xiàn)，有一些環(huán)境因子雖然不能夠直接誘導(dǎo)輪蟲發(fā)生有性生殖，但可以顯著影響輪蟲的有性生殖策略，如改變種群的有性生殖閾密度等.目前已知的主要外在因素有食物、溫度、鹽度、特殊的細(xì)菌等.

6.1 食物

單巢類輪蟲有性生殖對(duì)食物條件的要求要顯著高于孤雌生殖.如Snell 等[57-58]發(fā)現(xiàn)食物種類可顯著影響褶皺臂尾輪蟲的休眠卵和雄性個(gè)體生產(chǎn):適宜環(huán)境下飼喂褶皺臂尾輪蟲普通小球藻Chlorella vulgaris 和Baker's 酵母混合的食物時(shí)，其休眠卵和雄性個(gè)體的產(chǎn)量顯著高于飼喂其相同碳濃度的一種藍(lán)藻Schizotrix calcicola 時(shí)的產(chǎn)量;研究的同時(shí)發(fā)現(xiàn)輪蟲種群進(jìn)行有性生殖需要更高的食物濃度:當(dāng)培養(yǎng)液中鹽藻Dunaliella的濃度為1.53×104cells/ml 時(shí)，輪蟲有性個(gè)體生產(chǎn)就會(huì)停止，但孤雌生殖直到培養(yǎng)液中鹽藻濃度低至1.50×103cells/ml 時(shí)才會(huì)停止[23].在萼花臂尾輪蟲中也發(fā)現(xiàn)類似的現(xiàn)象.當(dāng)培養(yǎng)液中的嚙蝕隱藻(Cryptomonas erosa var.reflexa)濃度為1.25×103cells/ml(極低的食物濃度)時(shí)，孤雌生殖個(gè)體的凈生殖率為1.4，而有性生殖個(gè)體產(chǎn)生休眠卵的凈生殖率僅為0.9[50].

6.2 溫度

一些室內(nèi)實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)溫度可影響輪蟲種群中有性個(gè)體的比率，但這種影響并不具有一致性.例如，Hagiwara 等[59]發(fā)現(xiàn)培養(yǎng)溫度為15℃時(shí)褶皺臂尾輪蟲種群的有性個(gè)體比率要高于培養(yǎng)溫度為20、25 或30℃時(shí)的種群，這似乎可以解釋為低溫下種群的有性生殖閾密度更低;然而在臂尾水輪蟲中發(fā)現(xiàn)了相反的趨勢(shì)[60].面臨環(huán)境溫度變化時(shí)，這種有性生殖傾向性的種間差異可能與自然水體中此物種的種群動(dòng)態(tài)與水溫的相關(guān)性有關(guān).假設(shè)在自然水體中，上述實(shí)驗(yàn)中的輪蟲在其一個(gè)生長季中于水溫15℃左右時(shí)，其最適食物種類的密度最高，由于有性生殖和生產(chǎn)休眠卵需要更多的能量，因此此時(shí)是種群進(jìn)行有性生殖的最佳時(shí)刻.如果這種食物條件和環(huán)境溫度的相關(guān)性是相對(duì)穩(wěn)定的，即種群可以通過水溫來預(yù)測(cè)環(huán)境中的食物條件，那么長期的選擇壓力就有可能導(dǎo)致這個(gè)種群在15℃下更傾向于進(jìn)行有性生殖.

6.3 鹽度

水體鹽度是影響很多咸水輪蟲生活史與分布的重要因子.近期研究表明咸水湖泊中的鹽度異質(zhì)性很可能是褶皺臂尾輪蟲種復(fù)合體內(nèi)隱種同域共存現(xiàn)象的一個(gè)重要原因[61].大量研究證實(shí)鹽度對(duì)輪蟲的有性生殖也有顯著影響.例如，Lubzens 等[62]發(fā)現(xiàn)褶皺臂尾輪蟲種群在鹽度為4‰ ～20‰的培養(yǎng)環(huán)境中種群的有性個(gè)體比率最高，鹽度低于或高于此范圍時(shí)有性個(gè)體比率急劇降低，表明某些鹽度范圍有利于有性生殖發(fā)生.Snell[63]關(guān)于環(huán)境對(duì)褶皺臂尾輪蟲種群有性生殖凈生殖率影響的研究也發(fā)現(xiàn)了類似規(guī)律，并且認(rèn)為相比于孤雌生殖，有性生殖更易受環(huán)境限制.褶皺臂尾輪蟲種復(fù)合體內(nèi)的不同隱種有不同鹽度偏好[61]，而且在不同鹽度下的有性生殖傾向性也有顯著差別.如Hagiwara 等[64]發(fā)現(xiàn)褶皺臂尾輪蟲的“L”型種群(事實(shí)為一個(gè)隱種)在8‰的低鹽度環(huán)境中更傾向于有性生殖，隨著水體鹽度的升高，其有性生殖受到顯著抑制;而“S”型種群(另一個(gè)隱種)的反應(yīng)與之相反，其在32‰的高鹽度環(huán)境中更傾向于有性生殖，隨著水體鹽度的降低，其有性生殖受到顯著抑制.

6.4 特殊的細(xì)菌

關(guān)于水體中細(xì)菌直接影響輪蟲有性生殖的研究很少，目前只有Hagiwara 等[65]研究了水體中人為添加特定細(xì)菌對(duì)褶皺臂尾輪蟲有性生殖的影響.研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)水體中添加少量假單胞菌(Pseudomonas)、莫拉氏菌(Moraxella)或微球菌(Micrococcus)時(shí)，褶皺臂尾輪蟲實(shí)驗(yàn)種群的有性個(gè)體比率相比于對(duì)照組上升了4 ～10倍.盡管目前對(duì)該現(xiàn)象尚無確切的解釋，但猜測(cè)可能是由于這些細(xì)菌向水體中釋放了結(jié)構(gòu)上類似于可誘導(dǎo)種群發(fā)生有性生殖的輪蟲密度信號(hào)類的代謝物質(zhì)，從而極大提高了種群的有性個(gè)體比率.此外，水體中的細(xì)菌對(duì)輪蟲的有性生殖可能還有一種潛在的間接影響:在自然水體中，單巢類輪蟲有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)(即種群密度信號(hào))的積累是一個(gè)輪蟲種群向水體中不斷釋放與水體中的細(xì)菌不斷分解之間的平衡過程[32]，因而特定細(xì)菌群落的存在可能加速或減慢這種分解過程，進(jìn)而改變水體中輪蟲有性生殖信號(hào)的積累速率，并間接對(duì)有性生殖造成影響.考慮到自然淡水水體中細(xì)菌所占的巨大生物量[66]，關(guān)于水細(xì)菌的群落結(jié)構(gòu)和代謝活動(dòng)對(duì)輪蟲自然種群有性生殖的影響尚需進(jìn)一步研究.

7 影響單巢類輪蟲有性生殖的主要內(nèi)在因素

關(guān)于影響單巢類輪蟲有性生殖內(nèi)在因素的研究遠(yuǎn)不如外在因素的研究廣泛，到目前為止只有母體年齡(即后代的出生順序效應(yīng))的影響、食物因素導(dǎo)致的泛代母系效應(yīng)的影響和有性生殖延遲(一種泛代表型可塑性)等三個(gè)主要方面得到實(shí)驗(yàn)證實(shí).

7.1 母體年齡

早在1940s，人們就在輪蟲中發(fā)現(xiàn)母體年齡(即后代的出生順序)的多代積累效應(yīng)可以對(duì)后代的一些生活史特征造成持續(xù)的影響[67]，后來的研究進(jìn)一步證實(shí)這種現(xiàn)象在輪蟲中是普遍存在的[68-69].近期的研究表明母體年齡還可以影響輪蟲后代的棘刺長度和休眠卵的形態(tài)及孵化率等[70-71].

在單巢類輪蟲中，有實(shí)驗(yàn)證據(jù)表明母體有隨年齡增長，所產(chǎn)生有性后代比例降低的傾向.目前已知符合此規(guī)律的種類有萼花臂尾輪蟲[72-73]、紅臂尾輪蟲(B.rubens)[72]和褶皺臂尾輪蟲[74]等.Carmona 等[74]使用克隆種群的褶皺臂尾輪蟲自交得到一些休眠卵，然后分別孵化并各自建立新的克隆種群，結(jié)果發(fā)現(xiàn)這些克隆種群在有性生殖傾向性方面差別顯著，由年輕母體生產(chǎn)的休眠卵所建立的克隆種群中有性個(gè)體比率高于年老母體生產(chǎn)的休眠卵所建立的克隆種群，表明休眠卵產(chǎn)生時(shí)的母體年齡對(duì)后代的有性生殖策略產(chǎn)生了顯著影響.但是后來的研究還發(fā)現(xiàn)單巢類輪蟲后代有性生殖傾向性與母體年齡的這種規(guī)律并不像之前認(rèn)為的那樣穩(wěn)定，在一些褶皺臂尾輪蟲和萼花臂尾輪蟲品系中后代有性生殖傾向性與母體年齡無關(guān)[75-76].Lubzens等[77]報(bào)道在其研究的褶皺臂尾輪蟲品系中母體繁殖中期生產(chǎn)的后代表現(xiàn)出最大的有性生殖傾向性.在一些萼花臂尾輪蟲品系中也發(fā)現(xiàn)此現(xiàn)象[78].

上述的大量研究證據(jù)表明單巢類輪蟲的母體年齡與后代有性生殖傾向性之間的關(guān)系存在高度的多樣性，這種多樣性存在于種間、品系間和克隆間等不同水平.目前關(guān)于這個(gè)方面還有以下幾點(diǎn)尚不清楚:第一，單巢類輪蟲表現(xiàn)出的這種高度多樣性是由基因決定還是依賴于環(huán)境條件亦或是兩者的共同作用?第二，如果是基因決定的，則是由細(xì)胞核基因決定還是細(xì)胞質(zhì)遺傳(母系遺傳)?第三，如果證實(shí)是依賴于環(huán)境條件的，那么這種多樣性的適應(yīng)意義是什么?關(guān)于上述方面還有待進(jìn)一步的實(shí)驗(yàn)證明.

7.2 食物因素導(dǎo)致的跨代母系效應(yīng)(transgenenrational maternal effect)

從輪蟲休眠卵中直接孵化出的雌體通常稱為干雌體(stem female)，它們具有一些適合繁殖高質(zhì)量的后代以便快速建立克隆種群的生理特征，例如身體具有顯著較高的脂質(zhì)含量等[79].Hino 等[53]發(fā)現(xiàn)改變褶皺臂尾輪蟲干雌體培養(yǎng)環(huán)境中的食物濃度可以對(duì)隨后的整個(gè)克隆種群有性生殖的傾向性產(chǎn)生持續(xù)多代的影響，這可能是由于干雌體對(duì)環(huán)境中食物條件的變化更為敏感，同時(shí)環(huán)境變化對(duì)干雌體的影響可以通過母體的細(xì)胞質(zhì)遺傳給后代，從而產(chǎn)生多代的持續(xù)效應(yīng).Hagiwara 等[80]也發(fā)現(xiàn)褶皺臂尾輪蟲干雌體生命早期經(jīng)歷的饑餓環(huán)境(饑餓12 h，對(duì)照組為不經(jīng)歷饑餓環(huán)境)可以顯著提高其后代的有性生殖傾向性，并且這種影響可以在第8 代之后變得極為顯著;與此相比，從非混交卵中孵化出的孤雌生殖雌體經(jīng)歷相同的饑餓環(huán)境卻不能夠產(chǎn)生持續(xù)多代的顯著的母系效應(yīng).關(guān)于食物因素導(dǎo)致的泛代母系效應(yīng)對(duì)后代有性生殖策略的影響方面，目前的研究仍然很缺乏，進(jìn)一步的研究應(yīng)該更加關(guān)注以下方面:一，這種現(xiàn)象目前僅在褶皺臂尾輪蟲中得到證實(shí)，在其他輪蟲，特別是在休眠卵萌發(fā)時(shí)期常常面臨水體中低食物濃度的淡水植食性輪蟲(如萼花臂尾輪蟲)中是否也有此現(xiàn)象;二，從模型和實(shí)證上揭示這種現(xiàn)象的適應(yīng)意義.

7.3 延遲的有性生殖——一種跨代表型可塑性

早在1970s，人們?cè)谘芯狂薨櫛畚草喯x種群有性生殖時(shí)就發(fā)現(xiàn)隨著從休眠卵中孵化出個(gè)體傳代數(shù)的增加，非混交雌體產(chǎn)生混交雌體后代的傾向性增加，即種群更傾向于進(jìn)行有性生殖[53].后來，Gilbert[44]詳細(xì)研究了萼花臂尾輪蟲一個(gè)Florida 品系的有性生殖策略后確定在一些克隆中的確存在這種規(guī)律，并認(rèn)為這對(duì)于溫帶水域中生長季長度有限的單巢類輪蟲是一種進(jìn)化適應(yīng)策略.下面本文將從理論模型和實(shí)驗(yàn)證實(shí)兩個(gè)方面詳細(xì)討論這個(gè)現(xiàn)象.

7.3.1 延遲的有性生殖:理論模型 以密度依賴型種群增長時(shí)的有性生殖策略模型[21]為基礎(chǔ)，Serra 等[39]發(fā)表了一個(gè)可以模擬輪蟲種群增長過程中存在有性生殖延遲現(xiàn)象時(shí)的有性生殖模型.其模型中出生率、死亡率和種群內(nèi)稟增長率等參數(shù)均來自于褶皺臂尾輪蟲的研究結(jié)果.限于本文的篇幅，具體的推導(dǎo)過程這里不再贅述.這里筆者主要討論一下基于實(shí)驗(yàn)和野外觀察得到的參數(shù)而進(jìn)行的模型模擬結(jié)果.

此模型的基本假定是生長季內(nèi)存在多個(gè)萌發(fā)時(shí)刻不同的克隆，同時(shí)克隆種群的有性生殖閾密度沒有顯著差異，且克隆間不存在有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)(MIP)的特異性.依據(jù)已有的研究結(jié)果，在單巢類輪蟲中上述3個(gè)前提假定是部分得到證實(shí)的[43，81].在這種情況下，一個(gè)生長季內(nèi)較早萌發(fā)的克隆將迅速擴(kuò)大種群并在水體中積累MIP，而后萌發(fā)克隆的有性生殖誘導(dǎo)如果沒有傳代數(shù)的延遲，則剛剛萌發(fā)在種群密度很低時(shí)即被水體中已經(jīng)存在MIP 誘導(dǎo)發(fā)生有性生殖.由于有性生殖對(duì)種群增長的顯著代價(jià)[21，46]，后萌發(fā)克隆種群的短期適合度將顯著低于早萌發(fā)種群.由于克隆種群的有性生殖發(fā)生在低種群密度下，雌雄相遇的概率小，因而有性生殖的成功率低，同時(shí)由于有性生殖發(fā)生在種群規(guī)模較小時(shí)，因而總的休眠卵產(chǎn)量也較低[46]，這些都導(dǎo)致后萌發(fā)克隆基因型的長期適合度較低.相反，如果后萌發(fā)克隆具有延遲的有性生殖策略，那么就可以大大提高基因型的短期適合度和長期適合度.

基于進(jìn)化穩(wěn)定對(duì)策(ESS)理論[82]，Serra 等還模擬了具有延遲的有性生殖策略的基因型對(duì)不具有這種策略基因型的入侵性[39].侵入模型的研究發(fā)現(xiàn):(1)當(dāng)具有此種策略的基因型的種群具有14%的種群有性個(gè)體比率和9 d 的有性生殖延遲時(shí)間時(shí)，對(duì)不具有這種策略的種群入侵性最強(qiáng);(2)有性生殖延遲的時(shí)間短于7 d 或超過11 d 都會(huì)對(duì)采取此策略基因型的適合度造成顯著代價(jià);(3)某一基因型即使具有延遲的有性生殖策略，其長期的進(jìn)化優(yōu)勢(shì)也很小，概略的估計(jì)為經(jīng)過40 個(gè)生長季后，具有9 d 最佳延遲時(shí)間策略的基因型相比于不具有任何有性生殖延遲策略的基因型在基因型頻率上的優(yōu)勢(shì)不會(huì)超過0.05，因而同一水體中幾種具有不同策略的基因型是可以長期共存的.

關(guān)于Serra 等[39]模型和ESS 可侵入性模型模擬結(jié)果，本文主要討論下面幾個(gè)問題:

第一，模型模擬得出當(dāng)具有此種策略的基因型的種群具有14%的種群有性個(gè)體比率和9 d 的有性生殖延遲時(shí)間時(shí)，對(duì)不具有這種策略的種群入侵性最強(qiáng).而基于相同前提假設(shè)和模擬參數(shù)(種群為密度依賴型增長和褶皺臂尾輪蟲的種群增長數(shù)據(jù))的Serra 等[21]模型得出褶皺臂尾輪蟲種群的最佳有性個(gè)體比率為45%.兩個(gè)模型得出的最佳有性個(gè)體比率都相差極大，對(duì)此Serra 等給出的解釋是早期的模型僅僅考慮到水體中存在一個(gè)基因型的情況，而ESS 可侵入性模型則著重研究水體中存在多個(gè)基因型時(shí)的情況:當(dāng)不同基因型的克隆種群同域共存時(shí)，克隆種群間的競(jìng)爭(zhēng)能力(主要取決于孤雌繁殖方式的種群增長率)是一個(gè)必須要考慮的因素，而某一基因型具有較高的有性個(gè)體比率(如Serra 和King 模型中得出的45%)顯然不利于其在一個(gè)生長季內(nèi)基因型間的競(jìng)爭(zhēng)能力.相比較而言，ESS 可侵入性模型則綜合考慮了生長季內(nèi)不同克隆間(基因型間)的競(jìng)爭(zhēng)能力和整個(gè)生長季內(nèi)生產(chǎn)休眠卵的數(shù)量，因而可能更為合理.另外，實(shí)證數(shù)據(jù)也更傾向于支持ESS 可侵入性模型:綜合多個(gè)有關(guān)褶皺臂尾輪蟲實(shí)驗(yàn)結(jié)果和野外觀測(cè)數(shù)據(jù)得出的最佳有性個(gè)體比率為21.20% ± 3.84%[46].

第二，關(guān)于最佳的有性生殖延遲時(shí)間(傳代數(shù))，當(dāng)前模型得出在褶皺臂尾輪蟲中大約為9 d，同時(shí)認(rèn)為超過11 d 時(shí)延遲的有性生殖帶來的適合度優(yōu)勢(shì)將會(huì)迅速下降.到目前為止并沒有關(guān)于褶皺臂尾輪蟲有性生殖延遲時(shí)間(或代數(shù))的實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)，而在同屬的萼花臂尾輪蟲一個(gè)Florida 品系中，輪蟲從干雌體生出后第5 ～8代的有性生殖傾向性(約10%～20%)要顯著高于剛從干雌體中生出的第1 代，同時(shí)要顯著低于12 代之后的種群(約40%～50%)[44]，這表明這個(gè)品系的萼花臂尾輪蟲有性生殖延遲的代數(shù)(受到內(nèi)源因素抑制的代數(shù))不低于8 代.在20℃食物適宜的環(huán)境中，萼花臂尾輪蟲通常36 ～48 h 一代(筆者本人的觀察)，因而這里的有性生殖延遲的時(shí)間大約為12 ～16 d.考慮到褶皺臂尾輪蟲具有更高的種群增長率(適宜條件下其種群增長率可達(dá)到1.0 d-1[83])，因而上述模型模擬得出的最佳有性生殖延遲時(shí)間很可能是合理的.

第三，ESS 可侵入性模型模擬結(jié)果表明輪蟲種群采取延遲的有性生殖策略可帶來一定的適合度優(yōu)勢(shì)，盡管其長期進(jìn)化優(yōu)勢(shì)很小(40 個(gè)生長季后僅達(dá)到不超過0.05 的基因型頻率變化).然而考慮到輪蟲世代周期很短且水域環(huán)境中種間及種內(nèi)不同基因型間激烈的競(jìng)爭(zhēng)，很小的適合度劣勢(shì)都可能導(dǎo)致物種或基因型的滅絕.實(shí)證表明這種有性生殖延遲策略在單巢類輪蟲中盡管大量存在，卻并非是一種普遍存在的規(guī)律[27，44]，其原因何在?對(duì)此筆者提出下面幾個(gè)可能的解釋.

1)輪蟲生活水域的環(huán)境(主要是食物條件)存在明顯的年際間波動(dòng)(即存在波動(dòng)的選擇壓力)[81].當(dāng)某一生長季內(nèi)的食物條件非常適宜，此時(shí)那些沒有有性生殖延遲策略的種群(在種群增長早期即進(jìn)行有性生殖產(chǎn)生休眠卵)由于具有較高的種群增長率，因而有性生殖對(duì)種群增長的代價(jià)不大，同時(shí)不同基因型種群間的競(jìng)爭(zhēng)也要比環(huán)境脅迫時(shí)弱很多，所以這些基因型依舊可以達(dá)到較大的種群規(guī)模同時(shí)留下大量休眠卵.考慮到周期性孤雌生殖浮游動(dòng)物休眠卵庫普遍具有的“儲(chǔ)存效應(yīng)”(storage effect)[84]，只要多個(gè)生長季內(nèi)有其中一個(gè)環(huán)境條件非常適宜，那么不具有有性生殖延遲策略的基因型就將一直保持相當(dāng)?shù)谋壤恢劣跍缃^(盡管比例上有所波動(dòng)).

2)從輪蟲休眠卵的萌發(fā)模式考慮，上述模型的默認(rèn)假設(shè)是輪蟲休眠卵在極短時(shí)間內(nèi)大量萌發(fā)，即暴發(fā)式萌發(fā).但事實(shí)上，大量實(shí)驗(yàn)證據(jù)表明輪蟲休眠卵的萌發(fā)模式在種間和種內(nèi)不同克隆間(基因型間)均存在高度多樣性[22，85].同一種輪蟲內(nèi)的某些克隆群可能傾向于集中萌發(fā)，而另一些則傾向于在一段時(shí)間內(nèi)分散萌發(fā).例如，在研究了海城地區(qū)一個(gè)淡水湖泊中萼花臂尾輪蟲休眠卵的萌發(fā)模式后，Liu 等[85]發(fā)現(xiàn)同域共存的不同克隆間休眠卵的萌發(fā)模式存在顯著差別，一些克隆的休眠卵在適宜環(huán)境中3 d 內(nèi)的萌發(fā)率即達(dá)到或接近100%(暴發(fā)式萌發(fā))，而另一些則需要8 d 甚至更長時(shí)間(分散式萌發(fā)).由此可見上述模型的基本假設(shè)就存在一些缺陷.如果假定某一具有有性生殖延遲策略基因型的休眠卵采取分散式萌發(fā)，而另外一個(gè)不具有此策略基因型的休眠卵采取暴發(fā)式萌發(fā)，而且假定最初觸發(fā)它們萌發(fā)的環(huán)境條件一致，那么在春季環(huán)境條件逐漸好轉(zhuǎn)達(dá)到觸發(fā)萌發(fā)的條件時(shí)，水體中后一基因型的種群規(guī)模將很快超過前一基因型的種群，并且大量占據(jù)水體中有限的資源，從而在基因型間的競(jìng)爭(zhēng)中占據(jù)優(yōu)勢(shì)地位.因而如果考慮到休眠卵萌發(fā)模式的復(fù)雜性，單純假定單一暴發(fā)式萌發(fā)而建立的ESS 可侵入性模型可能并不能真正揭示輪蟲是否采取延遲的有性生殖策略的進(jìn)化優(yōu)勢(shì).而關(guān)于輪蟲不同物種間或基因型間是否表現(xiàn)延遲的有性生殖策略與它們休眠卵孵化模式關(guān)聯(lián)性的研究目前還沒有報(bào)道，這方面的實(shí)證研究對(duì)進(jìn)一步評(píng)價(jià)單巢類輪蟲延遲的有性生殖策略的進(jìn)化優(yōu)勢(shì)和解釋種內(nèi)不同克隆間在有性生殖策略上的多樣性[27]都有很重要的意義.

3)輪蟲在生長季內(nèi)，特別是在生長季早期面臨的捕食壓力和種間競(jìng)爭(zhēng)壓力的大小可能會(huì)對(duì)輪蟲是否采取延遲的有性生殖策略造成顯著影響.以捕食壓力為例，當(dāng)生長季早期輪蟲克隆種群面臨的捕食壓力較小時(shí)，其采取延遲的有性生殖策略可以避免或降低有性生殖對(duì)種群增長的代價(jià)，從而保證輪蟲種群面臨一定的捕食壓力時(shí)仍然能夠維持增長.這樣達(dá)到更高的種群密度后觸發(fā)有性生殖可以提高雌雄相遇概率并生產(chǎn)更多的休眠卵，從而獲得高的長期適合度.另一方面，當(dāng)生長季早期輪蟲克隆種群面臨的捕食壓力較高時(shí)，僅靠降低有性生殖投資無法維持種群增長，此時(shí)采取非延遲的有性生殖策略從而盡快產(chǎn)生較多休眠卵以保證某一基因型的種群渡過不良環(huán)境就更為有利.如果多個(gè)不同基因型共存的一個(gè)自然水體中某一種輪蟲在生長季早期面臨的捕食壓力存在顯著的年際間變化，那么某一個(gè)生長季早期的捕食壓力就很大程度上決定了不同有性生殖延遲策略的基因型在這一個(gè)生長季是否具有適合度優(yōu)勢(shì)(以休眠卵產(chǎn)量計(jì)算)，再考慮到休眠卵庫的儲(chǔ)存效應(yīng)，在這種捕食壓力存在顯著年際間變化的水體中，多個(gè)不同策略基因型的長期共存是完全可能的.但到目前為止關(guān)于單巢類輪蟲有性生殖延遲與環(huán)境中捕食壓力的關(guān)系尚缺乏實(shí)驗(yàn)證據(jù).

4)環(huán)境條件的可預(yù)測(cè)性與輪蟲的有性生殖延遲策略之間的關(guān)系.ESS 可侵入性模型更多的是考慮在一種穩(wěn)定環(huán)境中的最佳對(duì)策，即在高度可預(yù)測(cè)環(huán)境中的情況.在這種情況下，單巢類輪蟲的有性生殖采取一定時(shí)間的延遲是有利的，但是如果環(huán)境條件高度不可預(yù)測(cè)，例如在沙漠中靠聚集雨水形成的小池塘中生存的輪蟲種類，如果仍然采取一定時(shí)間的有性生殖延遲，那么就有可能面臨環(huán)境條件快速惡化后(如水體干涸)有性生殖尚未發(fā)生，從而在一個(gè)生長季內(nèi)無法產(chǎn)生休眠卵的情況.考慮到輪蟲的休眠卵通常采取“兩面下注”的萌發(fā)策略[81]，因而即使在一個(gè)生長季內(nèi)種群無法產(chǎn)生休眠卵可能也不至于導(dǎo)致某一基因型在休眠卵庫中完全滅絕，但經(jīng)過一個(gè)或多個(gè)這樣的生長季后，整個(gè)休眠卵庫中具有延遲策略的基因型頻率將顯著低于不具有這種延遲策略的基因型頻率.因此從理論上說，在這種高度不可預(yù)測(cè)環(huán)境中輪蟲不應(yīng)采取延遲的有性生殖策略[27].對(duì)于這個(gè)假說，目前有兩個(gè)實(shí)證研究的報(bào)道，下面本文著重討論一下這兩個(gè)研究的重要發(fā)現(xiàn).

7.3.2 延遲的有性生殖與環(huán)境條件的可預(yù)測(cè)性:實(shí)證研究 上面的理論分析表明單巢類輪蟲是否采取延遲的有性生殖策略與所處環(huán)境的可預(yù)測(cè)性相關(guān)，因而人們期望從不同環(huán)境條件(主要是生長季長度的可預(yù)測(cè)性不同)的自然水體中觀察到采取不同對(duì)策的輪蟲來驗(yàn)證此假說(即“在不可預(yù)測(cè)環(huán)境中，輪蟲不會(huì)采取延遲的有性生殖策略”假說).目前主要有3 個(gè)實(shí)驗(yàn)研究(表2):1)Gilbert[44]研究了一個(gè)萼花臂尾輪蟲Florida 品系從休眠卵中孵化出的第1、5、8、12 和18 代個(gè)體的有性生殖傾向性，結(jié)果發(fā)現(xiàn)第1 代個(gè)體的有性生殖傾向性極低;第5 代和第8 代的有性個(gè)體比率平均值大約為10%～20%;在第12 代和第18 代種群中有性生殖傾向性顯著上升，大約為40%～50%.這證實(shí)了在此品系輪蟲中存在明顯的有性生殖延遲策略，而此品系最初采集于一個(gè)臨時(shí)性的湖泊.因而作者認(rèn)為此實(shí)驗(yàn)并不支持上述假說[27].2)Schr?der 等[27]研究了不同環(huán)境中分布的一個(gè)萼花臂尾輪蟲品系，一個(gè)角突臂尾輪蟲品系，兩個(gè)椎尾水輪蟲品系和兩個(gè)前額犀輪蟲(Rhinoglena frontalis)品系的有性生殖延遲策略，并比較了環(huán)境的可預(yù)測(cè)性(永久性水體和臨時(shí)性水體)與輪蟲采取的有性生殖延遲策略間的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)大多數(shù)結(jié)果并不支持上述假說(表2).3)沙漠中依賴降雨而形成的臨時(shí)性小水塘可以被認(rèn)為是一種極端不可預(yù)測(cè)的環(huán)境，對(duì)于這種環(huán)境中生存的輪蟲來說，其生長季的長度可能短至僅有幾天到十幾天的時(shí)間，上述理論分析認(rèn)為在這種環(huán)境中輪蟲絕不應(yīng)采取延遲的有性生殖策略.Schr?der 等[52]調(diào)查了北美洲Chihuahuan 沙漠里小型臨時(shí)性水塘中分布的一種六腕輪蟲Hexarthra sp.的有性生殖模式后發(fā)現(xiàn)它們從休眠卵中孵化出的干雌體即有7%～46%為混交雌體，而在其他生活史已知的單巢類輪蟲中通常干雌體全部為非混交雌體[79].在這種高度不可預(yù)測(cè)環(huán)境中的種類不具有任何延遲的有性生殖策略顯然是支持上述假說的.

表2 顯示大多數(shù)實(shí)驗(yàn)結(jié)果并不支持上述假說.關(guān)于出現(xiàn)這種結(jié)果的原因，Schr?der 等[27]給出了兩條解釋:1)對(duì)于某一特定種類輪蟲來說，其臨時(shí)性生境存在的時(shí)間(即可利用的生長季長度)穩(wěn)定的超過此種輪蟲有性生殖延遲的時(shí)間，即環(huán)境條件的不可預(yù)測(cè)性沒有成為一種極端的限制因子.例如，他們研究的椎尾水輪蟲有性生殖延遲的時(shí)間通常為6 ～10 代，種群完成這些世代大約需要4 ～5 周，而奧德河洪水泛濫期(即季節(jié)性河漫灘生境中椎尾水輪蟲的生長季)往往要長于此時(shí)間，因而在這種環(huán)境中延遲的有性生殖策略還是具有適合度優(yōu)勢(shì)的;2)在輪蟲生活的自然水體中，食物因子(通常是各種微藻)的變化幅度很大，例如在很多溫帶湖泊中夏季存在一個(gè)食物濃度很低的“凈水期”(clear-water phase)[86]，因而在所謂的“永久性湖泊”中輪蟲生長季的長度也是有限的，甚至在極端情況下每個(gè)生長季的長度可能還要短于上述的各種“臨時(shí)性”生境.因而在永久性生境中，輪蟲克隆種群在種群增長早期(即從休眠卵中孵化出后較少的傳代數(shù)內(nèi))即進(jìn)行有性生殖生產(chǎn)休眠卵也是對(duì)食物因素決定的(不可預(yù)測(cè)的)生長季長度的一種兩面下注.

另外，在這類實(shí)驗(yàn)中基本上均采取了標(biāo)準(zhǔn)密度信號(hào)誘導(dǎo)的方法測(cè)定克隆種群不同傳代數(shù)個(gè)體的有性生殖傾向性，例如，在上述第一個(gè)實(shí)驗(yàn)中采用了大約6 ind./ml 的種群密度作為標(biāo)準(zhǔn)密度信號(hào)環(huán)境，如此高的種群密度在永久性的自然水體中極為罕見(盡管在一些高度臨時(shí)性生境中可能存在)[1].因而在這種過高的種群密度信號(hào)下得到的有性生殖延遲傾向性的實(shí)驗(yàn)結(jié)果可能與自然狀態(tài)下種群的表現(xiàn)有所偏差.

7.4 其他潛在的母系效應(yīng)影響

母系效應(yīng)(maternal effect)通常是指子代的表型不僅僅由其基因型和發(fā)育過程中經(jīng)歷的環(huán)境條件所決定，還由母體的表型或經(jīng)歷的環(huán)境條件所決定的一種現(xiàn)象[87].經(jīng)過多年更為廣泛的研究后人們發(fā)現(xiàn)母系效應(yīng)有著多種類型，而它們通常有利于提高母體的適合度[88].在很多無脊椎動(dòng)物類群，人們都發(fā)現(xiàn)母體經(jīng)歷的環(huán)境條件可以顯著的影響后代的生活史特征，如在飛蝗中人們發(fā)現(xiàn)經(jīng)歷高種群密度環(huán)境的母體產(chǎn)下的后代將具有顯著更大的體型，而這種表型有利于提高后代面臨相似環(huán)境時(shí)的種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)能力[89].

在浮游動(dòng)物中，一些研究也發(fā)現(xiàn)母系效應(yīng)可以對(duì)子代的生活史對(duì)策產(chǎn)生顯著影響.例如，在水蚤中人們發(fā)現(xiàn)當(dāng)子代(F1)的環(huán)境中食物條件與母體(F0)生活環(huán)境中的食物條件不一致時(shí)(高→低/低→高)，特別是當(dāng)子代所處環(huán)境中食物條件惡化時(shí)(高→低)，子代將改變用于繁殖的資源分配，傾向于產(chǎn)生較高比例的有性個(gè)體(F2);這證明在水蚤中母體可以將其經(jīng)歷的環(huán)境信息傳遞給后代，這被稱為“代間記憶”(generational memory)[90].考慮到有性生殖和產(chǎn)生休眠卵是周期性孤雌生殖浮游動(dòng)物常用的一種渡過不良環(huán)境條件的生活史對(duì)策，顯然這種特殊的母系效應(yīng)(“代間記憶”)對(duì)于某一基因型的長期適合度是有利的.但是在輪蟲中，類似的母系效應(yīng)是否會(huì)影響個(gè)體在有性生殖和孤雌生殖之間的資源分配并進(jìn)一步影響整個(gè)種群的有性生殖傾向性，還有待進(jìn)一步實(shí)驗(yàn)的證實(shí).

進(jìn)一步深入研究母系效應(yīng)對(duì)輪蟲有性生殖的影響還能夠?qū)沂据喯x有性生殖機(jī)理(詳見本文前面相關(guān)部分的論述)有所幫助.目前關(guān)于單巢類輪蟲種群有性生殖發(fā)生的假說(依據(jù)研究最為透徹的臂尾輪蟲屬種類)認(rèn)為卵母細(xì)胞在母體體內(nèi)的發(fā)育過程中母體生存環(huán)境中有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)的濃度(即密度信號(hào))決定了子代中有性個(gè)體的比例[4，19].同時(shí)，關(guān)于卵母細(xì)胞發(fā)育過程中接受環(huán)境中有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)從而決定后代發(fā)育類型的信號(hào)通路，目前有兩個(gè)假說較為合理.第一個(gè)假說認(rèn)為體外的有性生殖誘導(dǎo)信號(hào)分子穿越輪蟲的體壁，直接作用于卵母細(xì)胞，并導(dǎo)致卵母細(xì)胞發(fā)育過程中的特定基因表達(dá)發(fā)生改變，從而產(chǎn)生有性雌體;第二個(gè)假說認(rèn)為體細(xì)胞上的受體接受到體外的信號(hào)分子后通過神經(jīng)系統(tǒng)或是其他體內(nèi)的信息傳遞方式將有性生殖的誘導(dǎo)信號(hào)傳遞至生殖腺和生殖細(xì)胞，從而間接影響卵母細(xì)胞的發(fā)育過程[20]，但在單巢類輪蟲中具體是采取哪種信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)方式，迄今尚無實(shí)證支持.理論上，如果母系效應(yīng)對(duì)輪蟲有性生殖的影響得到證實(shí)的話(例如發(fā)現(xiàn)類似于水蚤中“代間記憶”的效應(yīng))，那么至少可以證實(shí)上述第二種信號(hào)傳遞途經(jīng)是存在的，因?yàn)槿绻麅H存在第一種途徑，那么母體(F1)從上代(F0)獲得的信息將無法影響到體內(nèi)卵母細(xì)胞的發(fā)育過程，因而F0代經(jīng)歷的環(huán)境狀況(環(huán)境中密度信號(hào)的濃度)與F2代產(chǎn)生后代的有性個(gè)體比率無關(guān).

8 性比率進(jìn)化理論與單巢類輪蟲的有性生殖策略

8.1 單巢類輪蟲中均等雌雄比率的證據(jù)

單巢類輪蟲特殊的生活史決定了它們的有性生殖性別資源分配中存在一種特殊的負(fù)反饋機(jī)制:如果環(huán)境中的雄性個(gè)體稀少，那么混交雌體受精的概率就很低，這時(shí)它們就會(huì)生產(chǎn)雄卵并產(chǎn)出雄性個(gè)體;而隨著環(huán)境中雄性個(gè)體密度的上升，越來越多的幼年混交雌體受精并產(chǎn)生休眠卵，從而種群中雄體的產(chǎn)量下降，這種負(fù)反饋機(jī)制就保證了種群性比率的穩(wěn)定[91].這里必須要著重指出的是，在一般的性比率進(jìn)化分析中，研究對(duì)象往往是種群中雌雄個(gè)體的比例，而由于輪蟲具有特殊的雌雄決定機(jī)制，因而在輪蟲中性比率進(jìn)化分析的研究對(duì)象應(yīng)改為種群中生產(chǎn)雄性的有性雌體和生產(chǎn)休眠卵的有性雌體，前者相當(dāng)于一般進(jìn)化意義上的雄性，而后者相當(dāng)于一般進(jìn)化意義上的雌性[92].

在單巢類輪蟲生活的水域環(huán)境中，盡管各種資源(例如食物)的分布通常是呈現(xiàn)出一定區(qū)域異質(zhì)性(即不同程度的斑塊狀分布)，但同時(shí)也表現(xiàn)出高度的流動(dòng)性和擴(kuò)散性[93]，同時(shí)研究發(fā)現(xiàn)輪蟲有性生殖時(shí)的雌雄相遇是隨機(jī)的[48，94]，因此上述局域配偶競(jìng)爭(zhēng)理論和局域資源競(jìng)爭(zhēng)理論在輪蟲性比率進(jìn)化研究中并不適用.換句話說，單巢類輪蟲是一類適合Fisher 模型的類群，理論上它們種群的性比率(在單巢類輪蟲中，此概念指種群中生產(chǎn)雄性的有性雌體數(shù)目與種群中有性雌體總數(shù)的比率)應(yīng)接近0.5[91-92].

盡管理論模型從進(jìn)化穩(wěn)定策略(ESS)的角度得出單巢類輪蟲中應(yīng)具有均等的雌雄比率，但很長時(shí)間以來一直缺乏直接的實(shí)驗(yàn)證據(jù).Aparici 等[92]設(shè)計(jì)了室內(nèi)和室外兩組實(shí)驗(yàn)(共4 個(gè))驗(yàn)證此假說.結(jié)果表明兩組室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)的結(jié)果均支持上述假說，而對(duì)一個(gè)室外人工池塘中輪蟲種群連續(xù)兩年的監(jiān)測(cè)結(jié)果中有一年的數(shù)據(jù)并不支持此假說.關(guān)于其中一年(1996-1997年)的野外監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)不支持均等的性比率假說，Aparici 等給出了兩條解釋:一是“單巢類輪蟲中具有均等的性比率”假說可能并不能局限在一個(gè)生長季內(nèi)實(shí)現(xiàn)，當(dāng)綜合計(jì)算多個(gè)生長季內(nèi)的性別資源分配情況時(shí)會(huì)得到支持此假說的結(jié)論;二是環(huán)境條件的波動(dòng)選擇可能在不同生長季內(nèi)偏好不同的可受精年齡閾值(詳見下節(jié)論述)，而輪蟲的這個(gè)特征則可以影響性比率，同時(shí)環(huán)境條件波動(dòng)選擇的壓力將維持同域共存的不同基因型在這個(gè)特征上具有一定程度的多樣性.事實(shí)上，如果僅按時(shí)間計(jì)算，則生長季內(nèi)的大多數(shù)時(shí)段都是偏雄性的性比(即性比率＞0.5)，只有在種群密度最高的一段時(shí)間出現(xiàn)偏雌性的性比率，考慮到此時(shí)巨大的種群規(guī)模作為基數(shù)，才得到整個(gè)生長季累計(jì)種群具有均等的性比率.而野外觀察已經(jīng)證實(shí)淡水湖泊中輪蟲種群動(dòng)態(tài)的年際變化顯著[95]，如果輪蟲種群在某一生長季內(nèi)的種群密度顯著低于多年平均的峰值密度，那么理論上急劇且顯著偏雌的性比率將難以出現(xiàn).這樣將導(dǎo)致按照整個(gè)生長季計(jì)算的種群性比率將顯著偏雄性.所以，筆者認(rèn)為均等的性比率對(duì)于一個(gè)單巢類輪蟲種群來說應(yīng)該是一個(gè)長期的概念，而在某一個(gè)生長季內(nèi)種群的性比率是可以顯著背離0.5 的.

8.2 單巢類輪蟲種群性比率的影響因素

通過對(duì)單巢類輪蟲特殊的生活史進(jìn)行詳細(xì)研究后人們發(fā)現(xiàn)其種群的性比率受到兩個(gè)因素的直接影響:一是有性雌體的可受精時(shí)間閾值(在輪蟲中此概念的定義是有性雌體可以與雄體成功交配且受精的最大年齡，如果有性雌體在此年齡之內(nèi)未成功交配，則成熟后將產(chǎn)生雄卵;而如果其在此年齡之內(nèi)成功交配，則成熟后將產(chǎn)生休眠卵;Threshold Age of Fertilization，TAF).二是種群中的雄性個(gè)體密度[91].理論上說，如果輪蟲的有性個(gè)體能夠調(diào)節(jié)其TAF，那么對(duì)其適合度有利的調(diào)節(jié)是:當(dāng)種群密度高時(shí)(此時(shí)往往也意味著具有較高的雄體密度)，有性雌體遇到雄體的概率也較大，因而應(yīng)該縮短TAF;當(dāng)種群密度低時(shí)(此時(shí)往往也意味著具有較低的雄體密度)，有性雌體遇到雄體的概率也較小，因而應(yīng)該延長TAF 以提高受精的概率，即有性雌體的TAF 與有性雌體密度呈現(xiàn)顯著的負(fù)相關(guān)[96].利用已知的褶皺臂尾輪蟲的生活史參數(shù)，Aparici 等[91]采用ESS 可侵入性模型的方法研究了最佳TAF 的問題.結(jié)果表明在不同的環(huán)境條件下(這直接影響了種群具有不同的出生率、死亡率等生活史參數(shù)，同時(shí)高的種群密度也意味著雌雄相遇概率較高)，最適TAF 不同:當(dāng)環(huán)境條件很適宜時(shí)，種群傾向于較低的TAF;相反，在環(huán)境條件惡劣時(shí)，種群ESS 的TAF 較高.在不同環(huán)境下，褶皺臂尾輪蟲最佳TAF 的范圍在其成熟年齡的14.2%～29.2%之間，即TAF 總是顯著小于個(gè)體的成熟年齡，這個(gè)結(jié)論也與實(shí)際觀察的結(jié)果相吻合[97-98].

9 小結(jié)與展望

本文較系統(tǒng)地綜述了國內(nèi)外輪蟲研究在有性生殖機(jī)制與進(jìn)化策略方面的最新進(jìn)展，主要包括單巢類輪蟲有性生殖的機(jī)理、理論模型、影響有性生殖發(fā)生和有性生殖策略的內(nèi)、外因素以及性比率理論在輪蟲有性生殖研究中的應(yīng)用等幾個(gè)方面.筆者認(rèn)為，當(dāng)前輪蟲研究在單巢類輪蟲有性生殖領(lǐng)域還存在以下幾個(gè)亟待深入研究的薄弱環(huán)節(jié):

第一，盡管目前很多證據(jù)都暗示固醇類物質(zhì)是單巢類有性生殖的關(guān)鍵信息素，但是由于過去水體中信息素物質(zhì)分析技術(shù)和結(jié)構(gòu)生物學(xué)研究手段的局限，這類物質(zhì)在輪蟲體內(nèi)的作用機(jī)理(信號(hào)通路)并未真正闡明.現(xiàn)在隨著研究方法和技術(shù)的進(jìn)步，揭示決定單巢類輪蟲有性生殖策略的關(guān)鍵信號(hào)通路越來越成為可能.

第二，目前的證據(jù)支持在單巢類輪蟲的很多類群中，延遲的有性生殖策略是一種廣泛存在的現(xiàn)象.但目前的ESS 可侵入模型和實(shí)證研究都未能夠很好的論證這種有性生殖策略有多大的適應(yīng)意義，特別是在長期適合度方面.另外，輪蟲在很多生活史或是表型方面都有很強(qiáng)的可塑性，那么這種重要的生殖策略本身是否具有相當(dāng)程度上的可塑性?對(duì)于沒有這種策略的輪蟲物種或是基因型，它們是通過何種機(jī)制與具有這種策略的物種或基因型長期共存的?

第三，在過去數(shù)十年里，人們基于資源競(jìng)爭(zhēng)理論[99]和生態(tài)位理論[100]做了大量輪蟲類種間或是隱種間的競(jìng)爭(zhēng)與共存研究.然而最近的理論研究發(fā)現(xiàn)在周期性孤雌生殖的兩個(gè)物種間，即使沒有任何生態(tài)位分化而僅僅依賴有性生殖策略的不同即可實(shí)現(xiàn)穩(wěn)定共存[101]，但目前這個(gè)理論的實(shí)驗(yàn)或觀測(cè)證據(jù)還極端缺乏.

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