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(沈陽農業(yè)大學 a.園藝學院; b.林學院， 遼寧 沈陽 110866)

·綜述·

植物生長素響應因子ARF研究進展

梅梅a，王曉禹a，張曉林b，陸秀君a，b

(沈陽農業(yè)大學 a.園藝學院; b.林學院， 遼寧 沈陽 110866)

生長素響應因子(Auxin response factor, ARF)屬于一類轉錄因子，一般包含3個結構域，能夠與生長素響應元件結合，促進或抑制基因的表達。筆者詳細闡述了包括木本植物在內的ARF基因分子結構、時空表達、分子功能及調控機理，發(fā)現(xiàn)ARF5-8 、ARF19等轉錄激活子在胚模式建成、維管組織形成、花發(fā)育、向光性等過程中起重要作用，而其余轉錄抑制子主要在衰老、種子大小、側生器官背腹性以及根的向重力性等過程中起重要作用。ARF基因受光照、激素與環(huán)境條件變化調控其轉錄水平表達后，通過內源小分子RNA等實現(xiàn)轉錄后水平的調節(jié)，最終達到調控植物生長發(fā)育的目的。

生長素響應因子； 基因功能； 調控機制

在植物生長發(fā)育的各個階段，生長素都作為非常重要的植物激素，參與調控植物生長發(fā)育的許多方面。如種子的發(fā)育與萌發(fā)[1]，植株的向性運動、頂端優(yōu)勢，細胞伸長、分裂及分化，對生長素快速響應的基因表達等作用。這些作用過程由生長素調控的基因表達來起始或介導。生長素響應因子(Auxin response factor,ARF)和 Aux/IAA轉錄因子是2個調控生長素信號轉導的關鍵轉錄因子[2-3],2類轉錄因子均以家族形式對生長素信號轉導進行調控。ARF 基因家族在草本及木本植物中的功能略有不同，主要體現(xiàn)在各家族成員在不同組織器官中的表達，相關功能作用也有所不同。近年來，人們對ARF 基因的分子結構、表達調控研究逐漸增多，對不同植物中ARF基因功能作用及其靶基因的調控機制等研究方面逐漸深入。ARF基因在花芽分化[4]、維管組織形成[5]、胚的發(fā)育[6]以及側根發(fā)生[7]等研究領域均有密切關系，對ARF基因的深入研究越來越受研究者重視。

1 植物中的ARF基因

生長素響應因子是由 Ulmasov等[8]在擬南芥中鑒定，后鑒定擬南芥中該家族基因共23個[7]。這23個基因在其5條染色體上均有分布(圖1 A)。ARF23只編碼部分序列，目前研究并不能確認其功能，只暫時推斷其為一個假基因，也位于第1條染色體上。進化分析顯示，ARF家族某些成員同源關系很近，如ARF1和ARF2等可形成sister pairs(圖1 B)，暗示這些ARF之間可能具有冗余的功能。ARF基因家族在不同植物中所包含的成員數目略有不同。如水稻(Oryzasativa)、玉米(Zeamays)、番茄(Solanumlycopersicum)分別有基因組編碼25個、31個和17個ARF基因[9-11]；楊樹(Populoustrichocarpa)則有多達39個ARF基因[4]，蘋果(Malusdomestica)有29個ARF 基因[12]，巨桉(Eucalyptusgrandis)只有17個ARF 基因，與其他被子植物中ARF基因家族所含的成員數目相比較少[13]。由于其他物種中還未發(fā)現(xiàn)ARFs家族的存在，因此認為ARFs是植物特異性的蛋白[14]。

2 ARF蛋白的分子結構

ARF蛋白包含3個結構域，分別為氨基末端的DNA結合區(qū)(DNA-binding domain，DBD)，具有激活或抑制作用的中間區(qū)(middle region，MR)，和羧基末端的二聚作用結構域(carboxy-terminal dimerization domain CTD)[15]。ARF 蛋白的 DBD 區(qū)能夠與AuxRE元件的TGTCTC序列結合[16]。擬南芥全部ARF 成員、玉米全部ARF 成員和水稻大多數ARF成員均含有一個DBD結構域，水稻中的OsARF20含有2個DBD 結構域，擬南芥ARF23為只編碼部分B 3型DBD的短基因，不含其它結構域[7,10]。ARF 蛋白的中間區(qū)如富含谷氨酸、絲氨酸和亮氨酸殘基，則該ARF蛋白具有激活作用；如中間區(qū)富含色氨酸、脯氨酸、亮氨酸和甘氨酸等殘基，則該ARF蛋白具有抑制作用[15](圖2)。通過CTD功能域，ARF蛋白可以形成同源二聚體，或者與Aux/IAA 蛋白形成異源二聚體，從而起到調控作用。并非所有的ARF蛋白都包含1個保守的CTD 結構域(圖2)，其功能還有待研究[17]。

注：A為ARF 基因家族染色體定位；B為系統(tǒng)發(fā)育進化圖。圖1 擬南芥ARF基因家族[7]

注：Q為谷氨酸；S為絲氨酸；L為亮氨酸；P為脯氨酸；G為甘氨酸。圖2 擬南芥轉錄因子ARF家族[7]

3 ARF的時空表達模式

植物中ARF家族成員數量不一，其時空表達模式在物種間存在不同程度的差異[30]。表1中整理了包括擬南芥、番茄、玉米、水稻等及草本植物ARF基因的表達情況，表2也補充了近年來對楊樹、巨桉、茶等木本植物的研究結果。ARF基因家族在植株各部位及時間的表達特異且多樣。在擬南芥中，AtARF1主要在花中表達，AtARF2在各組織中普遍表達[18-20]。草本植物與木本植物中ARF基因家族的時空表達也存在較大差異。木本植物研究中出現(xiàn)2個基因與擬南芥基因比對具有相同基因的同源性，這種現(xiàn)象在草本植物中較為少見。如在巨桉ARF家族的研究中，發(fā)現(xiàn)2個基因均與擬南芥AtARF6同源，其中與AtARF6同源性更高的命名為EgrARF6A，另一基因命名為EgrARF6B[13]。這一現(xiàn)象在楊樹等木本植物中均有體現(xiàn)。此外，木本植物中ARF家族還與木質部形成有關，這是木本植物所特有的。光照、黑暗等環(huán)境條件及一些外源激素處理等也會影響ARF基因的表達。擬南芥在黑暗條件下，可引起ARF家族基因轉錄水平變化，其中ARF2、ARF7和ARF19表達上調，而ARF1的表達下調[18]，光照條件下僅ARF8 基因上調表達[31]。但水稻中OsARF8的表達會在光照條件下略有降低[9]。外援生長素或乙烯也會影響ARF基因表達水平，但表達量影響較小[7,23-24]。

4 ARF在植物生長發(fā)育過程中的作用

ARF在植物各器官不同時期的表達調控，使其在生長發(fā)育過程中起重要作用。擬南芥作為模式植物，ARF家族在其生長過程中的功能研究較為細致。其中擬南芥ARF家族的基因研究比較深入，主要通過研究各個突變體與野生型的表型性狀差異來研究各基因的功能。

表1 ARF基因的時空表達情況(草本植物)

物種基 因 表達時間及部位 擬南芥(Arabidopsisthaliana) AtARF1、6 發(fā)育的花[18] AtARF2 根、葉、花藥、花絲、果莢[18?20] AtARF3、4 頂端分生組織和葉原基[21] AtARF5 發(fā)育的胚以及維管組織[6，22?23] AtARF7、19 胚、幼苗、根[7，24?25] AtARF8 幼苗以及發(fā)育的花和果實[26?27] ARF10、16 胚胎、根冠以及根部分生組織[28] AtARF12 發(fā)育的種子[7] AtARF12?15、20?22 胚及種子發(fā)育[7]水稻(Oryzasativa) OsARF1?19/21?25 根、莖稈、葉片和幼穗[9]玉米(Zeamays) ZmARF1、5、11、16、23、25、27、28 種子發(fā)育過程、幼苗[10] ZmARF2 種子成熟胚[10]番茄(Solanumlycopersicum) SlARF3、5、6、9、13、15、17 花器官、紅色或綠色成熟果實[11] SlARF1、2、4、7、8、11、14 花器官、綠色成熟果實[11] SlARF10 發(fā)育階段果實[11] SlARF12 發(fā)育早期的花、果、葉片、胚軸[11] SlARF16 花芽[11，29]

表2ARF基因的時空表達情況(木本植物)

物種基 因表達時間及部位 楊樹(Populoustrichocarpa) PoptrARF6．1、6．4 成熟葉片及韌皮部[4] PoptrARF2．1、2．2 韌皮部、木質部[4] PoptrARF6．2、6．3 韌皮部、木質部[4] PoptrARF2．3、2．4 營養(yǎng)芽、花芽、形成層[4] PoptrARF3．1、3．2 營養(yǎng)芽、花芽、韌皮部、木質部[4] PoptrARF5．1 根、莖、葉[4] PoptrARF5．2 花芽[4]巨桉(Eucalyptusgrandis) EgrARF10、19 維管形成層[13] EgrARF4，6B、6A、3、1、9A、9B、17 在所有組織包括維管組織和 非維管組織均有表達[13] EgrARF2A，2B、5、16A、16B、19B 葉、花芽、果[13]茶(Camelliasinensis) csarf1?1，1?2，16?1 葉[32] csarf16?2 果皮[32] CsARF2?1，2?2，3?1，3?2，8?1，8?2，9，11 根、花[32] CsARF4，6，19 芽[32]

4.1 擬南芥轉錄激活子功能

擬南芥轉錄激活子AtARF5-8、AtARF19富含谷氨酰胺、絲氨酸和亮氨酸，同源關系較近，相關突變體的研究表明它們在胚的發(fā)育、下胚軸伸長、維管組織形成、側根形成、花發(fā)育、向光性等過程中起重要作用(表3)。

以AtARF5的研究為例，擬南芥的monopteros(mp)突變體能夠干擾維管組織形成的各個階段，也參與早期胚胎形成過程，利用圖位克隆技術分離該基因，證明其為AtARF5的等位基因[6]，參與生長素信號轉導[33]。胚胎形成早期，AtARF5/MP不但能夠促進生長素運輸到相鄰胚柄細胞，還包括根尖分生組織的靜止中心前體[34]。等位基因表型的強弱與ARF 蛋白的突變位置有關[35]。通過分析植株形態(tài)及解刨學觀察，突變體植株擁有大致正常的花和根系統(tǒng)，但花序甚少或不能形成側花，花序的生長素運輸能力也受到阻礙[5]。試驗推測ARF5/MP發(fā)生突變后，可以改變AMP1(altered meristem program1)基因功能不正常，表明MP基因可以阻礙AMP1的正常表達，從而調控胚的正常分化[37]。對擬南芥愈傷組織的研究也表明ARF5/MP是擬南芥愈傷組織形成的必要因素，可以調控芽的形成[38]。因此，AtARF5 直接參與植物胚模式建成，維管組織形成等過程。此外，AtARF5間接參與植物生長發(fā)育調控，如通過直接調節(jié)DRN基因來間接調控子葉的發(fā)育[39]，通過直接調節(jié)AtARR7、15間接調控植物頂端分生組織[40]，通過直接調控AtATHB8間接參與葉片維管組織的形成[41]。

表3 擬南芥ARF基因功能

基因突變體表 型功 能ARF1/ARF2 arf1、arf2單突變體開花時間延遲，葉片衰老延遲，種子體積增大 arf1arf2雙突變體表型得到加強葉片衰老，開花時間及種子體積[18，45]ARF3/ARF4 arf3單突變體雌蕊背腹結構混亂 arf3arf4雙突變體所有側生器官背腹結構受影響側生器官結構[21]ARF5 mp單突變體mp不能形成正確的胚軸和胚根 強/弱mp突變體胚后發(fā)育缺陷，維管組織混亂胚模式建成[6]維管組織形成[5]ARF6/ARF8 arf6、arf8單突變體推遲雄蕊發(fā)育，降低繁殖力 arf6arf8雙突變體無成熟花 arf8?1T?DNA插入系形成長下胚軸，促進側根形成 ARF8OX過表達系形成短下胚軸，抑制側根形成花成熟下胚軸形成[26?27，31]ARF7/ARF19 arf7單突變體沒有表現(xiàn)下胚軸向光性 arf19單突變體側根數目稍有減少 arf7arf19雙突變體側根數目嚴重減少向性運動[42]側根發(fā)生[7，43]ARF10/ARF16arf10、arf16單突變體arf10arf16雙突變體 沒有明顯的表型根冠發(fā)育及根向重力性異常根冠發(fā)育及根向性[28]

AtARF6 和AtARF8參與調控花成熟[27]，AtARF8還調控下胚軸的形成與伸長[31]，并且是果實起始發(fā)育的負調控子[26]。在擬南芥野生植株下胚軸單側施加適量濃度生長素時，下胚軸表現(xiàn)彎曲，而在擬南芥arf7突變體下胚軸單側施加生長素時，下胚軸并未相應彎曲，說明AtARF7在向性運動中起重要作用[42]。arf7和arf19單突變體存在側根數目減少的現(xiàn)象不明顯，但arf7arf19雙突變體側根數目嚴重減少，這是單突變體中未觀察到的表型[43]。這種功能并非兩基因對植株側根的直接調控，研究證明，AtARF7和AtARF19可通過直接調節(jié)一些LBD/ASL基因來影響側根的發(fā)生[44]。

4.2 擬南芥轉錄抑制子功能

擬南芥中其他ARF家族成員主要起轉錄抑制作用。其作用包括種子大小、側生器官背腹性以及根向性等(表3)。在擬南芥衰老葉片中ARF2基因被誘導表達，調控葉片衰老和開花及脫落的時間[18,45]。arf2突變體除花期延后外，種子體積急劇增加，說明該基因也調控種子大小，arf1arf2雙突變體各項相關表型均有所加強[46]。AtARF3在花形成階段表達，突變體主要為ettin(ett)突變體，表現(xiàn)為雌蕊的背腹結構混亂，對其他花器官的發(fā)育產生影響[47]。Arf3、4 和arf10、16相類似，其單突變體表現(xiàn)不顯著甚至沒有明顯表型，而雙突變體表現(xiàn)顯著異常[28]。

由此可見，擬南芥ARF家族無論是轉錄激活子還是轉錄抑制子，在不同器官不同時間有著多樣且重要的作用。生長素控制細胞的生長與分化，細胞所處器官與生長素作用有密切關系， ARF作為生長素響應因子，受生長素的調控，對植物的花、葉、根、種子的形成與衰敗均有重要的調控作用。并且在ARF家族中的 sister pair 基因的雙突變的表型往往比單突變要強，且可能出現(xiàn)單突變沒有出現(xiàn)的表型，這表明ARF sister pair在功能上是冗余之外，對1對基因功能同時進行研究顯得更加重要。

4.3 其他植物中ARF轉錄因子功能

對其他植物中的ARF功能進行研究，各家族成員的基本功能與擬南芥中的功能基本相似，但也因不同植物自身特點而略有不同。構建pGmARF 17∷mGmARF 17 (mGmARF 17) 抗降解表達載體并轉化大豆，使其下胚軸生長受到明顯的抑制，說明ARF17對大豆下胚軸生長具有調控作用[48]。馬鈴薯莖頂端芽存在休眠，在休眠芽中檢測不到ARF6的表達，但在切除頂芽后ARF6的表達量迅速增加[49]。龍眼中ARF5參與魚雷形胚時期的形態(tài)建成[50]。楊樹中有2個基因與擬南芥AtARF5同源，這2個基因均與維管組織發(fā)育有關，并可能在楊樹次生木質部的發(fā)育起到類似的作用[51]。將芒果MiARF2基因轉至擬南芥中構建擬南芥過表達植株，驗證該基因抑制擬南芥下胚軸的伸長[52]。茶樹中通過研究CsARF1基因在各組織中表達量，證實該基因與茶樹越冬芽的休眠與解除相關[53]。由此可見，木本植物維管組織發(fā)達，因此與維管組織形成有關的ARF5等基因表達更為重要。而存在休眠的馬鈴薯、茶樹等植物中，ARF家族也有部分轉錄激活子或轉錄抑制子起重要作用。

5 ARF基因的轉錄后調控

ARF基因受光照、激素與環(huán)境條件變化調控其轉錄水平表達，后通過內源小分子RNA等實現(xiàn)轉錄后水平的調節(jié)，包括microRNA (簡稱 miRNA)和反式作用小干擾RNAs(簡稱 ta-siRNA)。在受外界信號刺激時，miRNA和ta-siRNA可以對ARF的mRNA進行切割，從而使細胞中的ARF迅速發(fā)生變化[54]。這種調控方式可以快速調控ARF基因的表達水平，隨著miRNA的研究熱度逐漸增加，從這一角度切入研究ARF基因的轉錄后調控逐漸受到重視。

由于ARF家族存在同源關系較近的sister pairs，因此同一miRNA或ta-siRNA可能調控1組sister pairs，他們之間可能會形成1個調控網絡，實現(xiàn)對植物生長發(fā)育的調控。已有研究報道，在擬南芥中，miR167以ARF6/ARF8為靶基因，MIR167前體基因的過量表達能夠引起植株花藥開裂、花粉萌發(fā)和花絲伸長等異常現(xiàn)象，定量檢測轉錄水平ARF6/ARF8表達量下調[55-56]。MIR160可以調控ARF10、16 、17三個基因，從而調控植物種子萌發(fā)[57]。將MIR160的結合位點進行突變，使之不能與ARF17 的mRNA結合，檢測轉基因植株中ARF17 mRNA，發(fā)現(xiàn)其成熟mRNA增加，相應出現(xiàn)植株根部彎曲的表型性狀，說明ARF17雖不直接參與根冠發(fā)育，但可通過影響ARF10、16的功能進而影響植物根部形態(tài)[28]。TAS 3 ta-siRNAs可與ARF結合并抑制其表達[58]。miRNA也可能通過調節(jié)ta-siRNA間接調控ARF基因的表達。當ta-siRNA與ARF2、3、4等基因結合時，會抑制其表達活性，而miR390可切割 ta-siRNA，從而解除ta-siRNA對ARF基因的抑制作用，從而使側根得到生長。ARF2、3、4等基因的積累反作用于miR390，減少miR390的表達，形成反饋效應。miR390對ARF2/ARF3/ARF4的這種正向及負向調控，使得ARFs蛋白在側根形成和生長過程中維持最適表達水平[59]。一些ARF基因受其他途徑的轉錄后水平的調控。如ARF5/MP和ARF3的 mRNA上游都存在一個開放閱讀框，能夠對下游基因在轉染原生質體和體外翻譯體系中的翻譯呈負調控[60]。

6 ARF 的靶基因及其對靶基因的調控機制

ARF轉錄因子通過激活或抑制其靶基因，實現(xiàn)相應生長素或其他環(huán)境條件對植物生長發(fā)育的調控。ARF的靶基因主要為受生長素快速誘導的基因，被稱為初級生長素響應基因，包括Aux/IAA基因、SAUR基因及GH 3基因。ARF的DBD可以結合同樣的AuxRE元件的TGTCTC/GAGACA序列，激活或抑制靶基因的表達[8]。目前研究主要通過原生質體轉染實驗、染色質免疫共沉淀(chromatin immunoprecipitation assay, CHIP)、arf及aux/iaa突變體相關芯片等技術研究ARF靶基因[15]。

ARF靶基因研究是研究其基因功能的重要部分。隨著CHIP、突變體芯片等技術的發(fā)展，尋找特定靶基因的準確性與得到顯著提高。利用CHIP等技術，檢測到擬南芥胚中AtARF5/MP的直接靶基因為DORNR?SCHEN(DRN)，從而調控子葉的發(fā)育[39]。AtARF5/MP可直接調控TMO5 (TARGETOFMP5) 和TMO7的表達，而這2個基因為bHLH 家族的轉錄因子，因此AtARF5/MP可間接調控控制胚根的形成[61]。AtARF5可與AtARR7和AtARR15的啟動子區(qū)域結合，從而激活或抑制該基因的表達[40]。AtARF5和AtARR7可調控AP2/EREBP轉錄因子家族中的PLETHORA(PLT)基因，從而調控胚發(fā)育進程[62-63]。AtATHB8為AtARF5/MP的另一靶基因，受到AtARF5/MP的正調控，進而參與葉片維管束的形成[41]。已有研究證明，AtARF5/MP廣泛控制Aux/IAA近一半的表達[64]?？梢?，在不同條件下，ARF家族蛋白根據不同時期、不同組織，會選擇不同的靶基因實現(xiàn)其不同功能。從擬南芥的AtARF5可以看出，其靶基因以轉錄因子為主，因此可以推測，ARF可能在多級轉錄調控過程中實現(xiàn)對植株生長發(fā)育的調控。此外，AtARF7、19可直接激活某些LBD/ASL基因以調控擬南芥?zhèn)雀陌l(fā)育[44]。GH3.5與GH3.6受ARF8正調控，并受ARF17負調控[65]。ARF家族多個成員與靶基因存在調控關系，在ARF行使不同功能時，會存在一個最優(yōu)調控組合，調節(jié)植物生長發(fā)育進程。

7 展 望

ARF作為與生長素響應相關的轉錄因子，其功能涉及植物生長發(fā)育的各個方面。在草本植物中，ARF主要與花、葉、根、胚等組織器官的生長發(fā)育相關，除此之外，ARF與木本植物的韌皮部、木質部的形成也有著密切關系。目前對不同植物中ARF的表達及參與相關植物生長發(fā)育過程已經有了很多研究，由于ARF基因之間存在功能冗余，為其功能研究帶來困難。雖然ARF 對下游靶基因調控機制的研究已取得了一定的進展，但由于多家族多基因的參與，也使得該調控網絡趨于復雜，使得對 ARF 基因表達調控的機制認識還不夠深入。隨著高通量測序、CHIP、DNA芯片以及新技術的發(fā)展，人們對ARF家族在不同植物、不同組織、不同時期的表達特點、新功能挖掘、調控機理及與其他基因或蛋白之間的相互作用會有更深入的研究。對完善生長素信號途徑，揭示植物胚胎發(fā)生等提供理論基礎。植物對生長素響應非常復雜，ARF的研究可作為一條重要線索，來探究植物生長發(fā)育調控機制。

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(本欄目責任編輯：周介雄)

Advances in Plant Auxin Response Factors

MEIMeia,WANGXiaoyua,ZHANGXiaolinb,LUXiujuna，b

2016-09-26

國家自然科學基金面上項目(31570621)。

梅 梅(1989—)，博士生，主要從事種子萌發(fā)研究工作；E-mail:meim302@sina.com。

陸秀君(1966—)，博士，教授，主要從事林木種苗研究工作；E-mail:lxjsyau@126.com。

10.16590/j.cnki.1001-4705.2017.01.047

S 722

A

1001-4705(2017)01-0047-08