劉衛(wèi)國，霍舉頌，黃廷溫，瑪麗亞·努爾蘭，張雨

1. 新疆大學(xué)資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，烏魯木齊 830046 2. 綠洲生態(tài)教育部重點實驗室，烏魯木齊 830046 3. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，南京 210095

重金屬污染是當(dāng)前危害嚴(yán)重及影響范圍最廣的環(huán)境問題之一。我國重金屬污染的耕地面積近2 000萬hm2，約占總耕地面積的20%[1]。土壤中的重金屬會對植物葉肉細(xì)胞超微結(jié)構(gòu)產(chǎn)生毒害效應(yīng)，抑制細(xì)胞核分裂，導(dǎo)致細(xì)胞膜的滲透機(jī)制紊亂失調(diào)，致細(xì)胞膜破損和抗氧化酶系統(tǒng)損傷等[2-6]。而植物在含有重金屬的土壤環(huán)境中生長，可以進(jìn)化出抵御金屬離子毒害能力和耐脅迫的生態(tài)型特征[7-10]。目前的研究多采用模擬控制的脅迫條件，揭示重金屬對維管束植物的脅迫[1,11-13]，而對非維管束植物(苔蘚生物結(jié)皮)的脅迫研究報道較少。僅開展了干旱和鹽脅迫對齒肋赤蘚(Syntrichiacaninervis)細(xì)胞器超微結(jié)構(gòu)影響的研究[14-15]，而重金屬脅迫對苔蘚生物結(jié)皮的研究未見報道。金屬汞通過煤炭燃燒、工業(yè)生產(chǎn)以及農(nóng)藥噴灑等過程擴(kuò)散，常轉(zhuǎn)化為可被生物吸收的脂溶性甲基汞毒性物質(zhì)[16]，汞毒害效應(yīng)廣泛存在于生態(tài)系統(tǒng)中[17-18]。汞對不同植物的脅迫，從生理、基因和細(xì)胞結(jié)構(gòu)等方面進(jìn)行了研究，目前有關(guān)汞對齒肋赤蘚葉片細(xì)胞超微結(jié)構(gòu)的影響分析尚需深入研究。

生物土壤結(jié)皮是細(xì)菌、真菌、藻類、地衣和苔蘚等與土壤砂礫粘結(jié)的復(fù)合體，可有效改善土壤的物理、化學(xué)和生物學(xué)特性的一類復(fù)合生物體[19-20]。齒肋赤蘚結(jié)皮是非維管束植物，在新疆古爾班通古特沙漠南緣廣泛分布，已受到工業(yè)產(chǎn)生的重金屬污染，威脅到齒肋赤蘚等生物結(jié)皮的生存，使脆弱的生態(tài)環(huán)境面臨更嚴(yán)峻的挑戰(zhàn)。鑒于重金屬對維管束植物的脅迫傷害效應(yīng)，假設(shè)汞會對齒勒赤蘚生物結(jié)皮造成影響，但其細(xì)胞生物學(xué)效應(yīng)如何表達(dá)，與維管束植物的細(xì)胞響應(yīng)機(jī)制是否一致，這需要利用試驗進(jìn)行驗證。室內(nèi)模擬不同汞濃度，利用掃描電子顯微鏡技術(shù)，觀察齒肋赤蘚葉肉細(xì)胞的超微結(jié)構(gòu)變化，揭示齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉片在細(xì)胞學(xué)上的抗性規(guī)律，為干旱區(qū)非維管植物適應(yīng)重金屬環(huán)境補充理論基礎(chǔ)，也為抗性物種的培養(yǎng)提供一定的借鑒，為荒漠生態(tài)系統(tǒng)的固沙及生物多樣性保護(hù)提供參考意義。

1 材料與方法(Materials and methods)

1.1 供試材料

古爾班通古特沙漠南緣(44°11’N～46°20’N, 84°31’E～90°00’E)，年均溫6～10 ℃，極端高溫高于40 ℃，≥10 ℃年積溫可達(dá)3 000～3 500 ℃，年蒸發(fā)量超過2 000 mm，但是年平均降水量不超過150 mm，降水主要集中在早春到初夏時節(jié)，其中4—7月的降水量占全年的47.6%。南緣地表發(fā)育有良好的生物結(jié)皮，主要分布有沼地微鞘藻(Microcoleuspaludosus)、具鞘微鞘藻(Microcoleusvaginatus)和鞘絲異球藻(Xenococcuslyngbyge)等藻類結(jié)皮，還有膠衣屬(Collematenex)、紅鱗網(wǎng)衣(Psoradecipiens)和麗黃地衣(Xanthoriaelegans)等地衣結(jié)皮，以及以齒脅赤蘚(Syntrichiacanivervis)為主的苔蘚結(jié)皮。當(dāng)?shù)刂参锶郝湟孕“雴棠舅笏?Haloxylonammolondren)、白梭梭(Haloxylonpersicum)和沙拐棗(Calligonummongolicum)為優(yōu)勢建群種，尖喙?fàn)脚好?Erodiumoxyrrhynchum)、囊果苔草(Carexphysodes)和角果黎(Ceratocarpusarenarius)等草本植物大量分布[14,19]。由于毗鄰工業(yè)園及城鎮(zhèn)，農(nóng)藥施用和洗滌等活動致含汞污染物釋放，重金屬潛在污染的土壤面積、生物種類及數(shù)量呈增加趨勢，使脆弱的生態(tài)環(huán)境面臨更嚴(yán)峻的挑戰(zhàn)。

2016年3月底于樣地內(nèi)選取未受干擾、生長一致且良好的齒肋赤蘚生物結(jié)皮為對象。取回置于培養(yǎng)箱，在溫度為(20 ± 0.5) ℃下培養(yǎng)以備實驗。挑選高約0.6～0.8 cm的單個植株，每100株為一個樣本置于培養(yǎng)皿中，依據(jù)當(dāng)?shù)佚X肋赤蘚生物結(jié)皮的生長特性及預(yù)實驗結(jié)果，設(shè)定出本實驗的脅迫濃度為0、10、20、30、40、50和60 mmol·L-1，每組處理3個重復(fù)，培養(yǎng)至7 d。每次將樣本移入已消毒的培養(yǎng)皿，再進(jìn)行汞溶液處理。觀察樣本的長勢及變化，從每個樣本中隨機(jī)選取3株個體用于電鏡樣品的制備。

1.2 樣品制備與觀察

切去齒肋赤蘚生物結(jié)皮的底部，保留頂部0.4 cm用于電鏡樣品制備。將樣品投入中4%的戊二醛固定液，置于4 ℃冰箱中保存3～4 d。隨后用pH 7.4的磷酸緩沖液(PBS)進(jìn)行沖洗，每隔一定時間用PBS多次沖洗，總時間為2 h。之后用1%的鋨酸溶液固定1.5 h，用PBS多次沖洗0.5 h后，再用濃度梯度為30%、50%、60%、70%、80%、90%、95%和100%的乙醇逐級脫水處理，每個梯度脫水處理不低于20 min。脫水處理后，依次用丙酮/乙醇(體積比為1∶1)、丙酮/乙醇(體積比為4∶1)和純丙酮浸泡30 min。用體積比為1∶1的丙酮/環(huán)氧樹脂固定1 h后，再用體積比為1∶4的丙酮/環(huán)氧樹脂固定3 h，最后用純環(huán)氧樹脂固定，室內(nèi)環(huán)境下保存過夜。將樣品進(jìn)行包埋處理，在烘箱中逐級升溫至最高溫度60 ℃，使環(huán)氧樹脂凝固。使用LKB-8800型超薄切片機(jī)切片(瑞典LKB)，用醋酸鈾-檸檬酸鉛進(jìn)行多重染色，而后利用JEM-1200EX透射電子顯微鏡(日本電子JEOL)對樣品掃描。

2 結(jié)果(Results)

2.1 對齒肋赤蘚生物結(jié)皮活性特征影響

齒肋赤蘚生物結(jié)皮經(jīng)0、10、20、30、40、50和60 mmol·L-1汞溶液處理7 d。由重金屬汞脅迫下齒肋赤蘚生物結(jié)皮存活率可知(圖1)，隨著濃度增加，齒肋赤蘚由綠色或黃綠色變?yōu)楹诤稚乃劳鰬B(tài)。汞濃度0～20、30、40～50和60 mmol·L-1間存在顯著差異(P<0.01)。汞溶液對齒肋赤蘚活性產(chǎn)生抑制效應(yīng)的濃度為20 mmol·L-1。前4天內(nèi)，不同濃度處理間齒肋赤蘚活性沒有差異，從第4或第5天開始出現(xiàn)齒肋赤蘚死亡現(xiàn)象，隨時間的延續(xù)，樣本的死亡率顯著上升，第7天的存活率至較低水平。汞濃度為0～20 mmol·L-1時，齒肋赤蘚7 d培養(yǎng)后存活率達(dá)到95%以上；汞濃度達(dá)到30 mmol·L-1時，齒肋赤蘚于第6天出現(xiàn)死亡現(xiàn)象，7 d培養(yǎng)后存活率達(dá)到88%；而其他濃度的齒肋赤蘚活性第5天出現(xiàn)死亡現(xiàn)象，且7 d培養(yǎng)后存活率均低于40%。綜上可知，汞濃度是影響齒肋赤蘚生物結(jié)皮活性最主要的因素，同時濃度及時間產(chǎn)生共同影響。

圖1 重金屬Hg脅迫下齒肋赤蘚生物結(jié)皮存活率隨時間的變化Fig. 1 The survival rate of Syntrichia caninervis under the Hg stress

2.2 對齒肋赤蘚生物結(jié)皮細(xì)胞器超微結(jié)構(gòu)的毒害效應(yīng)

2.2.1 對齒肋赤蘚生物結(jié)皮細(xì)胞壁的影響

不同濃度汞對齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉的細(xì)胞壁影響如圖2所示。齒肋赤蘚生物結(jié)皮在0～10 mmol·L-1濃度下，細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)完整，相鄰細(xì)胞壁有明顯的界限，細(xì)胞膜和原生質(zhì)層清晰可見；汞濃度為20 mmol·L-1時，細(xì)胞壁開始發(fā)生質(zhì)壁分離現(xiàn)象，出現(xiàn)一定的褶皺現(xiàn)象，但依然觀察到完整的細(xì)胞壁及原生質(zhì)體；當(dāng)汞濃度達(dá)到30 mmol·L-1時，細(xì)胞壁逐漸變得模糊，出現(xiàn)輕微質(zhì)壁分離現(xiàn)象，伴有一定的扭曲；汞濃度≥40 mmol·L-1時，質(zhì)壁分離較明顯，細(xì)胞壁兩側(cè)的液泡出現(xiàn)空泡化現(xiàn)象，細(xì)胞壁由清晰變得模糊再到顏色加深變黑。隨汞濃度的持續(xù)增加，最終導(dǎo)致細(xì)胞壁兩側(cè)細(xì)胞質(zhì)的空泡化。

圖2 不同Hg濃度下齒肋赤蘚生物結(jié)皮細(xì)胞壁、葉綠體和細(xì)胞核的變化注： A. 0和10 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞器超微結(jié)構(gòu)正常，未發(fā)生變化；B. 20 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞器出現(xiàn)輕微損傷；C. 30 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞器已出現(xiàn)一定程度的毒害損傷；D. 40 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞質(zhì)壁分離現(xiàn)象加?。籈. 50和60 mmol·L-1汞濃度下，質(zhì)壁分離現(xiàn)象明顯，細(xì)胞器模糊；F. 40 mmol·L-1汞濃度下，葉綠體損傷程度加劇，空泡化現(xiàn)象加劇；G. 50和60 mmol·L-1汞濃度下，葉綠體空泡化嚴(yán)重甚至出現(xiàn)葉綠體解體現(xiàn)象；H. 40 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞核損傷程度加劇，空泡化現(xiàn)象加劇；L. 50和60 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞核嚴(yán)重空泡化甚至完全解體，細(xì)胞質(zhì)出現(xiàn)外溢的現(xiàn)象。M表示線粒體，CB表示細(xì)胞壁，Chl表示葉綠體，c表示圓形顆粒，N表示細(xì)胞核，CY表示細(xì)胞膜。Fig. 2 Changes of the cell wall, chloroplasts and nuclei of Syntrichia caninervis at different concentrations of HgNote: Fig.A. 0 and 10 mmol·L-1 Hg, the normal physiological state of cell structures; Fig.B. 20 mmol·L-1 Hg, the slight changes of cell structures than the normal; Fig.C. 30 mmol·L-1 Hg, the observed damage of cell structures than the normal; Fig.D. 40 mmol·L-1 Hg, cytoplasmic wall separation was intensified; Fig.E. 50 and 60 mmol·L-1 Hg, cytoplasmic wall separation was more significant, and the cell structure was fuzzy; Fig. F. 40 mmol·L-1 Hg, the degree of chloroplast damage was aggravated, and the vacuolization was aggravated; Fig.G. 50 and 60 mmol·L-1 Hg, the vacuolization of chloroplast was serious and even the disintegration of chloroplasts occurred; Fig.H. 40 mmol·L-1 Hg, the degree of nuclei damage was aggravated, and the vacuolization was aggravated; Fig.L. 50 and 60 mmol·L-1 Hg, the vacuolization of the nuclei was serious or the nuclei was even completely disintegrated, resulting in cytoplasm overflow. M stands for mitochondrial; CB stands for cytoderm; Chl stands for chloroplast; c stands for round granas; N stands for the nucleus; CY stands for cell membrane.

2.2.2 對齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉綠體的影響

不同濃度汞對齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉細(xì)胞葉綠體的影響如圖2所示。在0 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞葉綠體形態(tài)清晰，呈狹長的梭狀，葉綠體膜結(jié)構(gòu)完整，基質(zhì)均勻，類囊體片層結(jié)構(gòu)有規(guī)律地排列，內(nèi)部附少量的淀粉粒；在10 mmol·L-1濃度時，細(xì)胞葉綠體結(jié)構(gòu)仍趨完整，未發(fā)生變化，清楚觀察到完整的基粒及基質(zhì)片層結(jié)構(gòu)，葉綠體僅輕微腫脹；汞濃度達(dá)到20 mmol·L-1，葉綠體持續(xù)腫脹，淀粉顆粒消失，基粒與基質(zhì)片層也相應(yīng)減少，基質(zhì)片層輕微降解及扭曲模糊，雙層膜結(jié)構(gòu)輕微損傷；在30 mmol·L-1濃度下，葉綠體腫脹明顯，葉綠體明顯空泡化，基粒與基質(zhì)片層模糊，葉綠體周圍細(xì)胞器解體；40 mmol·L-1濃度時，葉綠體空泡化加劇、嚴(yán)重腫脹，葉綠體膜出現(xiàn)褶皺變形及內(nèi)外模糊嚴(yán)重；當(dāng)汞濃度≥50 mmol·L-1，葉綠體空泡化嚴(yán)重至解體，被膜結(jié)構(gòu)模糊而消失，葉綠體內(nèi)物質(zhì)出現(xiàn)外溢，類囊體、基質(zhì)和基粒片層結(jié)構(gòu)消失。

2.2.3 對齒肋赤蘚生物結(jié)皮細(xì)胞核的影響

不同汞濃度對齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉細(xì)胞核的影響如圖2所示。在0 mmol·L-1汞濃度下，可清晰觀察到細(xì)胞核結(jié)構(gòu)及核膜；10 mmol·L-1汞濃度下，細(xì)胞核整體僅微小變化，仍為完整的細(xì)胞核；當(dāng)汞濃度為20 mmol·L-1時，細(xì)胞核萎縮，核膜開始出現(xiàn)模糊現(xiàn)象；30 mmol·L-1濃度時，細(xì)胞核嚴(yán)重模糊，有一定解體現(xiàn)象出現(xiàn)；40 mmol·L-1濃度下，細(xì)胞內(nèi)各細(xì)胞器呈模糊化，大部分細(xì)胞器出現(xiàn)空泡化；當(dāng)汞濃度≥50 mmol·L-1時，細(xì)胞核嚴(yán)重空泡化甚至完全解體，細(xì)胞質(zhì)出現(xiàn)外溢現(xiàn)象。

3 討論(Discussion)

植物長期生長在重金屬環(huán)境中，重金屬離子進(jìn)入細(xì)胞，影響細(xì)胞組織代謝活動的多個細(xì)胞器，干擾細(xì)胞正常的物質(zhì)合成，造成直接的毒害效應(yīng)[21]。實驗結(jié)果表明，受20 mmol·L-1汞脅迫時，齒肋赤蘚生物結(jié)皮的葉肉細(xì)胞器清晰可見，結(jié)構(gòu)完整，未見明顯損傷，表明齒肋赤蘚生物結(jié)皮有弱耐汞性。隨著汞濃度和脅迫時間的增加，齒肋赤蘚生物結(jié)皮細(xì)胞器受破壞程度增加，這與維管束植物葉片受重金屬毒害效應(yīng)的結(jié)果相似，且與非維管束植物受其他脅迫(干旱和鹽)時葉肉細(xì)胞器的變化相似。

齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉細(xì)胞器是與外界物質(zhì)交換、運輸?shù)闹匾M織，外界脅迫會導(dǎo)致細(xì)胞器(細(xì)胞壁、葉綠體和細(xì)胞核)損傷。細(xì)胞壁是重金屬離子進(jìn)入細(xì)胞內(nèi)的第一道屏障，能夠沉淀、抵御重金屬離子進(jìn)入細(xì)胞或富集在細(xì)胞壁外部，直接削弱重金屬影響細(xì)胞的代謝活動[22-23]。進(jìn)入葉肉細(xì)胞內(nèi)的重金屬離子，對光合作用場所——葉綠體產(chǎn)生影響，類囊體可維系膜電荷穩(wěn)定，傳遞光能和維持光合系統(tǒng)正常功能。受毒害的類囊體會降低及擾亂植物對光量子的吸收傳遞和轉(zhuǎn)化，削弱光合作用[24]。嗜鋨顆粒是評價植物葉肉細(xì)胞受損害的指標(biāo)之一，葉綠體內(nèi)嗜鋨顆粒的增多，表征細(xì)胞合成較多的脂類物質(zhì)，對膜結(jié)構(gòu)完整性及正常代謝活動起到保護(hù)作用[25]，這也是對脅迫響應(yīng)的反饋。將齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉細(xì)胞超微結(jié)構(gòu)變化和存活率的結(jié)果綜合分析，發(fā)現(xiàn)齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉細(xì)胞在低濃度(≤20 mmol·L-1)時未受傷害，可能是齒肋赤蘚生物結(jié)皮有較厚的細(xì)胞壁，將重金屬部分離子阻隔在細(xì)胞壁外，或富集在細(xì)胞壁上，降低重金屬離子進(jìn)入細(xì)胞質(zhì)的量，減弱細(xì)胞器的損傷。隨著濃度增加，細(xì)胞壁被損壞，失去保護(hù)作用，葉綠體明顯腫脹，空泡化嚴(yán)重，葉綠體膜出現(xiàn)褶皺變形，基粒與基質(zhì)片層模糊，嗜鋨顆粒增多變大，細(xì)胞核解體及核仁消失，最終整個細(xì)胞器完全破損。這與前人對植物葉肉細(xì)胞器超微結(jié)構(gòu)的觀測是一致的[6,26]。

在低汞濃度(≤20 mmol·L-1)下，齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉細(xì)胞無顯著性變化，汞濃度為30 mmol·L-1時，葉肉細(xì)胞器逐漸受脅迫傷害，且存活率與低濃度時比較有顯著性差異，可以推測20 mmol·L-1是齒肋赤蘚生物結(jié)皮受汞脅迫的閾值。當(dāng)汞濃度較低時，葉肉細(xì)胞器會限制重金屬離子進(jìn)入細(xì)胞，或?qū)⑵涓患诩?xì)胞壁外，這與Gao等[6]得出的細(xì)胞壁的阻隔作用可維護(hù)細(xì)胞器結(jié)構(gòu)的完整性的結(jié)論一致。倪才英[26]發(fā)現(xiàn)銅脅迫下海州香薷(E.splendens)和紫云英(A.sinicus)的細(xì)胞壁出現(xiàn)裂隙模糊等損傷，這與本研究中觀察到的現(xiàn)象相似。但是齒肋赤蘚生物結(jié)皮是非維管束植物，不同類型的植物損傷機(jī)理是否一致，仍需進(jìn)一步深入研究。當(dāng)汞濃度≥50 mmol·L-1時，富集在細(xì)胞壁中重金屬離子濃度超過閾值，致使質(zhì)壁分離現(xiàn)象明顯，葉綠體膨脹嚴(yán)重，膜結(jié)構(gòu)完全破裂，類囊體、基粒及基質(zhì)片層結(jié)構(gòu)完全消失，細(xì)胞核解體及核仁消失，這與前人的研究結(jié)果一致[27-30]。這由于突破了細(xì)胞壁對重金屬離子阻隔及富集的有限作用，重金屬離子直接傷害葉肉細(xì)胞器，使組織代謝功能消失而致其死亡。已有研究表明，重金屬抑制了葉綠素合成相關(guān)酶的活性，引起細(xì)胞過氧化，造成膜結(jié)構(gòu)損傷[31-32]。本實驗觀察到的葉綠體內(nèi)嗜鋨顆粒增多，也是細(xì)胞過氧化的現(xiàn)象，因沒有涉及細(xì)胞酶活性的考察，所以只能通過膜結(jié)構(gòu)的損傷來進(jìn)行對比，結(jié)果仍具有一定的相似性。另有研究表明，重金屬脅迫會影響葉綠素的合成[33]，降低類囊體膜上電子傳遞和希爾反應(yīng)活性，抑制光合作用[34-35]。本實驗觀察到類囊體膜的損傷和隨后消失，是其內(nèi)部生理代謝活性轉(zhuǎn)變的過程，具體機(jī)制的確定還需借助其他技術(shù)手段進(jìn)一步研究。葉肉細(xì)胞內(nèi)葉綠體在重金屬脅迫下，由細(xì)胞邊緣位置向細(xì)胞中央移動，這可能是細(xì)胞的內(nèi)含物或其他細(xì)胞器受到傷害，產(chǎn)生形態(tài)變形或位置于細(xì)胞內(nèi)發(fā)生偏移，還可能因為細(xì)胞內(nèi)滲透壓大小不均衡使葉綠體發(fā)生了位移[32,36-43]，這還有待進(jìn)一步確定。

完整的細(xì)胞器結(jié)構(gòu)是維系細(xì)胞功能的保障，重金屬對植物細(xì)胞超微結(jié)構(gòu)的傷害不僅是破壞某個或幾個細(xì)胞器，而是對細(xì)胞內(nèi)膜結(jié)構(gòu)及非膜結(jié)構(gòu)系統(tǒng)的復(fù)合傷害。植物的毒害效應(yīng)是診斷重金屬污染的重要依據(jù)[39]。不少學(xué)者提出，重金屬濃度不同對植物細(xì)胞造成的毒害效應(yīng)有所差異[40]，本研究結(jié)果也顯示，重金屬對細(xì)胞超微結(jié)構(gòu)的毒害效應(yīng)與離子濃度密切關(guān)聯(lián)。細(xì)胞器通過減少重金屬離子的跨質(zhì)膜運輸，降低原生質(zhì)體中重金屬離子濃度，維持細(xì)胞的正常生理代謝[41],當(dāng)遭受高濃度重金屬脅迫時，細(xì)胞質(zhì)膜容納重金屬離子的功能損壞，細(xì)胞膜受損[42]，膜結(jié)構(gòu)和流動性改變[43]。植物通過長期的適應(yīng)和演化，可進(jìn)化出抵抗重金屬毒害的機(jī)制，形成解毒過量的痕量元素的精細(xì)體系[44]。

齒肋赤蘚生物結(jié)皮是所研究荒漠系統(tǒng)中重要的優(yōu)勢群落，本研究從葉肉細(xì)胞超微結(jié)構(gòu)層面揭示了齒肋赤蘚對重金屬汞的細(xì)胞生物學(xué)抗性機(jī)制，確定了20 mmol·L-1的耐受性閾值；隨著汞濃度和培養(yǎng)時間的增加，齒肋赤蘚生物結(jié)皮的存活率可反映葉肉細(xì)胞器的毒害程度；不同濃度的汞對齒肋赤蘚生物結(jié)皮葉肉細(xì)胞器的毒害效應(yīng)、致死率具有差異性。同時，還需從生理生態(tài)等視角分析齒肋赤蘚生物結(jié)皮對汞的耐受性原理和機(jī)制。

致謝：本研究受新疆大學(xué)綠洲與生態(tài)重點實驗室、國家自然科學(xué)基金項目(31260112)和新疆聯(lián)合基金項目(2017D01C058)資助。