獐子島海域和膠州灣表層微微型浮游植物豐度和生物量的季節(jié)變化比較*

李蘇恒 董 逸 趙 苑 孫曉霞,5 張光濤 趙 麗① 張武昌① 肖 天

(1. 中國(guó)科學(xué)院海洋研究所 中國(guó)科學(xué)院海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 山東青島 266071; 2. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)試點(diǎn)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室 山東青島 266237; 3. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué) 北京 100049; 4. 中國(guó)科學(xué)院海洋大科學(xué)研究中心 山東青島 266071; 5. 中國(guó)科學(xué)院海洋研究所 山東膠州灣海洋生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家野外科學(xué)觀測(cè)研究站 山東青島

266071)

海洋微微型浮游植物(picophytoplankton)細(xì)胞粒徑介于0.22～2 μm 之間, 是迄今為止發(fā)現(xiàn)的最小的光合自養(yǎng)浮游生物, 主要包括藍(lán)細(xì)菌中的原綠球藻(Prochlorococcus, PRO) 和聚球藻(Synechococcus,SYN), 以及微微型真核浮游植物(Picoeukaryotes,PEUK)。SYN 最適生長(zhǎng)溫度為17～25 °C, 決定了它在熱帶、亞熱帶和溫帶海域豐度較高, 較強(qiáng)的溫度適應(yīng)能力使其在70°N 到 69°S 水體都可以生存(Lietal,1983; Jointetal, 1986)。PRO 對(duì)溫度敏感, 尤其是低溫對(duì)其影響明顯, 其生長(zhǎng)海區(qū)被限制在南北緯40°之間。在我國(guó)東海、南海、黃海東南部檢測(cè)到了PRO, 渤海尚未發(fā)現(xiàn)(焦念志等, 2002)。PEUK 分布廣泛, 因其種類豐富, 包含多種耐低溫的藻類, 從赤道到極地海區(qū)都可以檢測(cè)到(Marieetal, 2006; Worden, 2006)。微微型浮游植物對(duì)初級(jí)生產(chǎn)力和浮游植物生物量的貢獻(xiàn)顯著, 被認(rèn)為是世界上大多海區(qū)浮游植物群落中的重要組分(Olsonetal, 1990)。微微型浮游植物具有粒徑小、比表面積大, 種類豐富, 數(shù)量多等特點(diǎn)(Campbelletal, 1994), 因而決定了它是海洋生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)的重要推動(dòng)者, 對(duì)維持海洋生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定起著重要的作用。

獐子島海域位于黃海北部(38°42'～39°12'N, 122°24'～123°6'E)外長(zhǎng)山群島的最南端, 擁有全國(guó)最大的蝦夷扇貝 養(yǎng) 殖 基 地。膠 州 灣 位 于 黃 海 南 部(35°8'～36°18'N,120°04'～120°23'E), 是典型的半封閉海灣, 有數(shù)十條河流流入, 是我國(guó)北方重要的港口、養(yǎng)殖及經(jīng)濟(jì)貿(mào)易區(qū)域。

獐子島海域和膠州灣同屬于溫帶海域, 受大陸氣候和黃海暖流等因素的影響, 海水理化環(huán)境有明顯的季節(jié)變化(俞建鑾等, 1993), 兩海區(qū)都受到人類活動(dòng)的影響。對(duì)獐子島海域微微型浮游植物的研究相對(duì)較少(Zhaoetal, 2018), 膠州灣的研究相對(duì)較多(肖天等, 1995; 趙三軍等, 2005; 楊琳等, 2012), 但已有研究主要集中在單個(gè)海區(qū), 并未系統(tǒng)對(duì)比過(guò)海區(qū)間存在的差異。本文對(duì)比了北黃海和南黃海典型海區(qū)微微型浮游植物的分布及環(huán)境影響因素, 旨在全面了解受不同理化因素及人類活動(dòng)影響海區(qū)的微微型浮游植物豐度及季節(jié)變化情況, 為黃海的生態(tài)環(huán)境評(píng)估提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 調(diào)查站位及樣品采集

2009 年7 月至2010 年6 月搭乘大連獐子島漁業(yè)集團(tuán)有限公司“遼長(zhǎng)漁科研19 號(hào)”對(duì)獐子島海域進(jìn)行逐月調(diào)查采樣(因天氣原因, 2010 年1 月和5 月未采樣), 共設(shè)13 個(gè)觀測(cè)站。其中A6、B6、C6 站位于非養(yǎng)殖海區(qū), 最大水深約55 m, 其他站均位于養(yǎng)殖海區(qū), 水深小于50 m。2010 年1～12 月搭乘“創(chuàng)新號(hào)”考察船對(duì)膠州灣常規(guī)站位進(jìn)行逐月調(diào)查采樣, 共設(shè)12個(gè)觀測(cè)站, 除D5 站最大水深約36 m 外, 其余站位水深在1～26 m 不等, 采樣站位如圖1 所示。獐子島海域和膠州灣季節(jié)按如下進(jìn)行劃分: 春季3～5 月, 夏季6～8 月, 秋季9～11 月, 冬季12～2 月。季節(jié)取值為3個(gè)月的平均值。使用Niskin 采水器采集海水樣品, 取4 mL 海水置于5 mL 離心管中, 加入10%多聚甲醛固定, 終濃度為1%, 樣品4 °C 避光保存, 帶回實(shí)驗(yàn)室后液氮速凍, 然后轉(zhuǎn)移至－80 °C 冰箱保存(Marieetal,2001), 為便于比較, 本文獐子島海域和膠州灣均選取表層海水樣品進(jìn)行分析。

圖1 獐子島海域和膠州灣采樣站位Fig.1 Sampling stations in the Zhangzi Island Area and Jiaozhou Bay

1.2 微微型浮游植物計(jì)數(shù)

將樣品從－80 °C 冰箱中取出, 室溫避光融化, 利用流式細(xì)胞儀(BD FACSVantage SE, Becton Dickinson, USA)檢測(cè)到聚球藻(Synechococcus, SYN)和微微型真核浮游植物(Picoeukaryotes, PEUK), 未發(fā)現(xiàn)原綠球藻(Prochlorococcus, PRO), 故本文提到的微微型浮游植物包括SYN 和PEUK。取2 mL 海水樣品, 加入2 μm 綠色熒光微球(Polysciences)作標(biāo)準(zhǔn)內(nèi)參, 上機(jī)檢測(cè)3 min。SYN 和PEUK 自身含有熒光,可直接進(jìn)行檢測(cè)。通過(guò)前向散射光(FSC)和側(cè)向散射光(SSC)的雙參數(shù)散點(diǎn)圖FSC-SSC、橙色熒光(FL2)和紅色熒光(FL3)的雙參數(shù)散點(diǎn)圖FL2-FL3 可以檢測(cè)并區(qū)分SYN 和PEUK(Zhaoetal, 2016)。

1.3 理化因子的測(cè)定

1.4 豐度和生物量計(jì)算

用CellQuest 軟件(Version 3.3, Becton Dickinson)收集和分析流式細(xì)胞儀數(shù)據(jù), 獲得SYN 和PEUK 豐度。微微型浮游植物生物量由豐度乘以碳轉(zhuǎn)換系數(shù)(SYN 和PEUK 碳轉(zhuǎn)換系數(shù)分別為250 fg C/cell 和1 500 fg C/cell)獲得 (Zubkovetal, 1998)。浮游植物生物量通過(guò)葉綠素a濃度轉(zhuǎn)換獲得, 轉(zhuǎn)換系數(shù)為50(Krempinetal, 1981)。

1.5 數(shù)據(jù)處理與統(tǒng)計(jì)分析

采用克魯斯卡爾-沃利斯檢驗(yàn)(Kruskal-Wallis)方法, 分別檢驗(yàn)獐子島海域和膠州灣的理化環(huán)境因子、微微型浮游植物豐度和生物量在季節(jié)之間的差異顯著性。采用曼惠特尼U檢驗(yàn)(Mann-WhitneyUTest) 的方法檢驗(yàn)獐子島海域和膠州灣理化環(huán)境因子、微微型浮游植物豐度和生物量在海區(qū)之間的差異顯著性。采用斯皮爾曼相關(guān)性(Spearman correlation)方法分析各個(gè)海區(qū)環(huán)境因子和微微型浮游植物豐度之間的相關(guān)關(guān)系。所有數(shù)據(jù)進(jìn)行分析前均經(jīng)過(guò)log(x+1)轉(zhuǎn)換。

利用Origin Pro 2015 繪制微微型浮游植物豐度和生物量的季節(jié)變化圖。用SPSS 23.0 軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)的克魯斯卡爾-沃利斯檢驗(yàn)、曼惠特尼U檢驗(yàn)和斯皮爾曼相關(guān)性分析。

2 結(jié)果

2.1 溫鹽、葉綠素a、營(yíng)養(yǎng)鹽及砂殼纖毛蟲(chóng)豐度季節(jié)分布及海區(qū)間差異比較

獐子島海域和膠州灣均表現(xiàn)出相似的溫帶季節(jié)變化特征, 即夏秋季節(jié)溫度高, 冬春季節(jié)溫度低, 二者全年溫度變化范圍分別在2.55～23.53 °C 和1.85～26.40 °C 之間, 獐子島海域表層溫度略低于膠州灣(圖2a, 表1)。獐子島海域和膠州灣的鹽度高值均出現(xiàn)在冬春季, 低值出現(xiàn)在夏秋季, 鹽度變化范圍分別是30.54～32.27 和28.52～31.69, 全年大部分時(shí)間獐子島海域表層鹽度略高于膠州灣(圖2b, 表1)。獐子島海域和膠州灣葉綠素a濃度高值均出現(xiàn)在夏季, 低值均出現(xiàn)在冬季(圖2c, 表1)。獐子島海域DIN 和 PO34-濃度高值均出現(xiàn)在冬季, 低值分別出現(xiàn)在春季和夏季; 膠州灣DIN 和PO34-濃度高值分別出現(xiàn)在秋季和春季, 低值均出現(xiàn)在夏季(圖2d, 2e, 表1)。兩海區(qū)營(yíng)養(yǎng)鹽濃度均無(wú)明顯的季節(jié)分布特征。獐子島海域砂殼纖毛蟲(chóng)豐度春夏季高于秋冬季; 膠州灣砂殼纖毛蟲(chóng)豐度冬春季高于夏秋季(圖2f, 表1)。

圖2 獐子島海域和膠州灣理化因子和相關(guān)生物因子月份比較Fig.2 Seasonal comparison of environmental parameters and related biological factors in Zhangzi Island Area and Jiaozhou Bay

曼惠特尼U檢驗(yàn)分析結(jié)果表征了獐子島海域和膠州灣主要環(huán)境因子之間的差異情況: 獐子島海域鹽度、P濃度和砂殼纖毛蟲(chóng)豐度均顯著高于膠州灣(P＜0.01,表1); 獐子島海域DIN 濃度顯著低于膠州灣(P＜0.01,表1); 獐子島海域與膠州灣兩海區(qū)之間的溫度、葉綠素a濃度均無(wú)顯著性差異(P＞0.05, 表1)。

表1 獐子島海域和膠州灣四季理化因子和相關(guān)生物因子數(shù)值Tab.1 Environmental parameters and related biological factors in four seasons of Zhangzi Island Area and Jiaozhou Bay

2.2 微微型浮游植物豐度季節(jié)分布及海區(qū)間差異比較

獐子島海域SYN 豐度范圍在0.05×103～120×103cells/mL 之間, 平均值為(11.82±7.35) ×103cells/mL(n=130)(圖3a, 表2)。SYN 豐度在秋季最高, 且顯著高于其他季節(jié)(Kruskal-Wallis,P＜0.01, 表2)。季節(jié)趨勢(shì)總體表現(xiàn)為秋季＞夏季＞冬季＞春季(圖3b)。膠州灣SYN 豐度范圍在0.02×103～61.8×103cells/mL 之間, 平均值為(4.08±2.39)×103cells/mL (n=142) (圖3a, 表2)。SYN 豐度在夏季最高, 豐度在夏秋季顯著高于冬春季(Kruskal-Wallis,P＜0.01, 表2)。季節(jié)趨勢(shì)總體表現(xiàn)為夏季＞秋季＞冬季＞春季(圖3b)。

獐 子 島 海 域 PEUK 豐 度 范 圍 在 0.01×103～18.76×103cells/mL 之間, 平均值為(3.33±1.68) ×103cells/mL(n=130) (圖3c, 表2)。PEUK 豐度在秋季最高, 且夏秋季顯著高于冬春季(Kruskal-Wallis,P＜0.01,表2)。季節(jié)趨勢(shì)總體表現(xiàn)為秋季＞夏季＞冬季＞春季(圖3d)。膠州灣PEUK 豐度范圍在0.25×103～95.57×103cells/mL 之 間, 平 均 值 為(5.1±4.43)×103cells/mL(n=142) (圖3c, 表2)。PEUK 豐度在春季最高, 冬季最低(Kruskal-Wallis,P＜0.01, 表2)。季節(jié)趨勢(shì)總體表現(xiàn)為春季＞秋季＞夏季＞冬季(圖3d)。

圖3 獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物豐度的月份和季節(jié)變化Fig.3 Monthly and seasonal variation in picophytoplankton abundance in Zhangzi Island Area and Jiaozhou Bay

通過(guò)對(duì)兩海區(qū)進(jìn)行比較發(fā)現(xiàn), 獐子島海域與膠州灣SYN 豐度存在顯著性差異(Mann-WhitneyUTest,P＜0.01), 獐子島海域SYN 豐度顯著高于膠州灣(表2);兩海區(qū)PEUK 豐度不存在顯著性差異(Mann-WhitneyUTest,P＞0.05, 表2)。

比較微微型浮游植物豐度組成發(fā)現(xiàn), 兩海區(qū)微微型浮游植物豐度組成存在差異, 其中獐子島海域除春季外, 以 SYN 為主; 而膠州灣除夏季外, 以PEUK 為主(圖4)。

圖4 獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物豐度組成季節(jié)變化Fig.4 Seasonal variation in composition of picophytoplankton abundance in Zhangzi Island Area and Jiaozhou Bay

2.3 微微型浮游植物生物量季節(jié)分布及海區(qū)間差異比較

獐子島海域SYN 和PEUK 的生物量季節(jié)變化均為夏秋季＞冬春季, 微微型浮游植物生物量變化范圍在0.16～22.87 μg C/L 之間, 最高值出現(xiàn)在秋季 (圖5a), SYN 和PEUK 平均生物量百分比分別為43.52%和56.48%, PEUK 略微占優(yōu)勢(shì), 其余季節(jié)PEUK 也占明顯優(yōu)勢(shì)(圖5b)。

膠州灣SYN 的生物量季節(jié)變化為夏季＞秋季＞冬季＞春季, PEUK 生物量季節(jié)變化與SYN 不同, 表現(xiàn)為春季＞秋季＞夏季＞冬季。微微型浮游植物生物量變化范圍在0.72～30.61 μg C/L 之間, 最高值出現(xiàn)在春季(圖5a), SYN 和PEUK 平均生物量百分比分別為0.34%和99.66%, PEUK 占明顯優(yōu)勢(shì)。其余季節(jié)PEUK也表現(xiàn)出明顯優(yōu)勢(shì)。由此可見(jiàn), 獐子島海域和膠州灣PEUK 對(duì)微微型浮游植物生物量的貢獻(xiàn)大于SYN, 膠州灣SYN 對(duì)微微型浮游植物生物量的貢獻(xiàn)遠(yuǎn)小于獐子島海域(圖5b)。

獐子島海域微微型浮游植物年平均生物量為(7.95±4.03) μg C/L, 膠州灣微微型浮游植物年平均生物量為(8.67±6.9) μg C/L (表2)。通過(guò)對(duì)比獐子島海域與膠州灣微微型浮游植物生物量發(fā)現(xiàn), 兩海區(qū)間微微型浮游植物生物量不存在顯著性差異(Mann-WhitneyUTest,P＞0.05, 表2)。

表2 獐子島海域和膠州灣四季微微型浮游植物豐度、生物量Tab.2 Abundance and biomass of picophytoplankton in four seasons of Zhangzi Island Area and Jiaozhou Bay

比較獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物對(duì)浮游植物總生物量的貢獻(xiàn)發(fā)現(xiàn), 獐子島海域微微型浮游植物年平均貢獻(xiàn)為 39.01%, 其中夏季貢獻(xiàn)最大,超過(guò) 54%, 春季貢獻(xiàn)最小, 不超過(guò)10%; 膠州灣微微型浮游植物年平均貢獻(xiàn)為39.44%, 其中春季貢獻(xiàn)最大, 超過(guò)67%, 冬季貢獻(xiàn)最小, 為26.15% (圖5c)。

圖5 獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物生物量組成季節(jié)變化比較Fig.5 Seasonal variation in composition of picophytoplankton biomass in Zhangzi Island Area and Jiaozhou Bay

2.4 微微型浮游植物豐度與環(huán)境因子和其他生物因子的關(guān)系

相關(guān)性分析結(jié)果表明, 獐子島海域SYN 豐度與溫度極顯著正相關(guān), 與DIN 和PO34-濃度顯著正相關(guān),與鹽度和砂殼纖毛蟲(chóng)豐度極顯著負(fù)相關(guān); PEUK 豐度與溫度極顯著正相關(guān), 與DIN 濃度顯著正相關(guān), 與鹽度極顯著負(fù)相關(guān), 與砂殼纖毛蟲(chóng)豐度顯著負(fù)相關(guān)(表3)。

表3 微微型浮游植物豐度和理化因子的斯皮爾曼相關(guān)性分析Tab.3 Spearman correlation analysis of picophytoplankton abundance and physicochemical factors

膠州灣SYN 豐度與溫度極顯著正相關(guān), 與鹽度和砂殼纖毛蟲(chóng)豐度顯著負(fù)相關(guān); PEUK 豐度與溫度極顯著正相關(guān)(表3)。

3 討論

3.1 獐子島海域和膠州灣環(huán)境因子的季節(jié)變化和海區(qū)差異

3.2 獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物豐度季節(jié)變化

3.3 獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物豐度海區(qū)差異

比較兩個(gè)海區(qū)微微型浮游植物的豐度組成發(fā)現(xiàn),在獐子島海域除春季外, 以SYN 為主; 而在膠州灣除夏季外, 以PEUK 為主(圖4)。對(duì)比兩海區(qū)的SYN和PEUK 豐度, 獐子島海域SYN 豐度高于膠州灣, 而PEUK 豐度無(wú)顯著性差異。理論上來(lái)講, 獐子島海域溫度低于膠州灣, SYN 豐度也應(yīng)該更低, 然而比較發(fā)現(xiàn), 獐子島海域SYN 豐度更高, 尤其在7～9 月的高溫季節(jié), 獐子島海域SYN 豐度明顯高于膠州灣, 推測(cè)可能是除溫度外的其他因素導(dǎo)致了SYN 豐度在兩海區(qū)間的豐度差異。比較兩個(gè)海區(qū)的營(yíng)養(yǎng)鹽發(fā)現(xiàn), 膠州灣營(yíng)養(yǎng)鹽濃度通常高于獐子島海域(圖2d, 2e, 表1)。已有研究證明, SYN 由于細(xì)胞體積小, 單位比表面積大, 在寡營(yíng)養(yǎng)環(huán)境中能有效利用低濃度的營(yíng)養(yǎng)鹽維持生長(zhǎng), 因此更具有競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)(Agawinetal, 2000)。膠州灣高濃度的營(yíng)養(yǎng)鹽更有利于促進(jìn)較大浮游植物的生長(zhǎng), 由于存在競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系, 可能在一定程度上抑制了SYN 的生長(zhǎng), 因此PEUK 成為膠州灣微微型浮游植物的主要成分。SYN 在獐子島海域相對(duì)較低的營(yíng)養(yǎng)鹽濃度下更具競(jìng)爭(zhēng)力, 從而成為微微型浮游植物的主要成分。

3.4 獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物生物量對(duì)浮游植物生物量的貢獻(xiàn)

盡管獐子島海域和膠州灣微微型浮游植物豐度組成存在差異, 獐子島海域以SYN 為主, 膠州灣以PEUK 為主, 但PEUK 均是兩海區(qū)微微型浮游植物生物量的主要貢獻(xiàn)者。獐子島海域微微型浮游植物生物量年平均貢獻(xiàn)為39.01%±25.3%, 其中夏季貢獻(xiàn)最大,超過(guò)54%, 春季貢獻(xiàn)最小; 膠州灣微微型浮游植物生物量年平均貢獻(xiàn)為39.44%±35.57%, 其中春季貢獻(xiàn)最大, 超過(guò)67%, 冬季貢獻(xiàn)最小。本研究中兩海區(qū)微微型浮游植物生物量的年平均貢獻(xiàn)與西班牙比開(kāi)斯灣和地中海沿岸的瀉湖中的數(shù)值相符(Becetal, 2005,Calvo-Díazetal, 2006)。西班牙比開(kāi)斯灣在夏季貢獻(xiàn)最大, 約為30%; 地中海沿岸瀉湖在冬季貢獻(xiàn)最大,超過(guò)40%。不同海區(qū)微微型浮游植物對(duì)浮游植物貢獻(xiàn)的高值出現(xiàn)的季節(jié)不一致, 可能與不同海區(qū)間的環(huán)境因素有關(guān)。在寡營(yíng)養(yǎng)大洋海域, 微微型浮游植物是浮游植物生物量和初級(jí)生產(chǎn)力的主要貢獻(xiàn)者, 對(duì)浮游植物總生物量的貢獻(xiàn)占絕對(duì)優(yōu)勢(shì), 在熱帶海域的貢獻(xiàn)超過(guò) 80% (Lietal, 1983), 亞熱帶海域約為60%～80% (Plattetal, 1983), 而在近海沿岸區(qū), 微微型浮游植物的貢獻(xiàn)通常不超過(guò)30% (Modighetal,1996)。例如, 在河北沿岸, 微微型浮游植物對(duì)浮游植物總生物量貢獻(xiàn)為 1.84%～8.91%, 年平均貢獻(xiàn)為5.32%, 最大值和最小值分別出現(xiàn)在春季和秋季(李洪波等, 2012)。在桑溝灣養(yǎng)殖區(qū), 春、夏和秋季PEUK對(duì)浮游植物總生物量的貢獻(xiàn)在21.46%～27.74%之間,冬季降至6.39%; SYN 貢獻(xiàn)很小, 秋季貢獻(xiàn)為6.82%,其他季節(jié)不超過(guò)1.5% (Zhaoetal, 2016)。本文中獐子島海域微微型浮游植物生物量在夏季的貢獻(xiàn)超過(guò)54%, 膠州灣微微型浮游植物生物量在春季的貢獻(xiàn)超過(guò)67%, 由此可見(jiàn)微微型浮游植物在獐子島海域和膠州灣生態(tài)系統(tǒng)中的重要性。

致謝 本研究中獐子島海域海上調(diào)查得到了大連獐子島漁業(yè)集團(tuán)有限公司“遼長(zhǎng)漁科研19 號(hào)”全體工作人員的支持, 樣品采集工作由徐劍虹老師和于瑩博士共同完成; 膠州灣海上調(diào)查和樣品采集得到了中國(guó)科學(xué)院山東膠州灣海洋生態(tài)系統(tǒng)野外科學(xué)觀測(cè)研究站各位老師、同學(xué)和“創(chuàng)新號(hào)”考察船全體工作人員的支持, 謹(jǐn)致謝忱。